Se ha estudiado en laboratorio la morfología (se incluyen macrofotografías), duración de los estadíos ninfales, oviposición y alimentación del chinche depredador Nabis punctipennis Blanchard (Heteroptera: Nabidae) recogido en alfalfa en la Región Metropolitana de Santiago de Chile, sobre el pulgón del guisante Acyrthosiphon pisum (Harris) (Hemiptera: Aphididae). Cada hembra insertó un promedio de 200 huevos, alineados en grupos de 9 a 12, en la parte inferior de los tallos más tiernos de plantas de haba (Vicia faba L.). Durante su desarrollo, la especie pasa por cinco estadíos ninfales, con una duración media de 3,4- 4,8- 5,5- 12,0 y 4,2 días respectivamente, cuando se mantenían a 26,5ºC, 45% HR y 16:8 (L:O). Bajo estas condiciones, el período desde la eclosión del huevo hasta la emergencia del estado adulto tarda 29,9 días. No se detectó canibalismo en ninfas de tercer a quinto estadío, pero se observaron ninfas de primer estadío depredando otras ninfas neonatas.
INTRODUCCIÓN
Las ninfas y adultos de los nábidos son depredadores generalistas de diversos artrópodos pequeños, incluyendo pulgones, larvas, huevos, ácaros e incluso otros hemípteros (LATTIN, 1989; SCHUH y SLATER, 1995). Son comunes en vegetación nativa y cultivada, y frecuentes en alfalfa, donde se encuentran junto a otras especies benéficas (GUPPY, 1986; BRAMAN y YEARGAN, 1988; HAGEN et al, 1999). Las ninfas comienzan a alimentarse poco después de emerger del huevo, e incluyen en su dieta frecuentemente presas de mayor tamaño. Según Taylor (1949), cada ninfa recién emergida ataca y se alimenta de un promedio de 80 áfidos (A. pisum); las ninfas no se desarrollan en ausencia de presas.
Los áfidos son la presa principal de varias especies de nábidos y en toda su vida un individuo puede consumir 450?600 áfidos (PUCHKOV, 1980). El canibalismo es común durante el ciclo de vida de estos depredadores, cuando se dan condiciones extremas de falta de alimento (LATTIN, 1989; VILLARROEL, 2001).
Los nábidos se reconocen por su cuerpo alargado, de color gris pálido amarillento y por las patas protorácicas adaptadas a la captura y manipulación de presas. En Chile, están citadas las especies Nabis capsiformis Germar, N. faminei Stal y N. punctipennis Blanchard (ARTIGAS, 1994).
Según Artigas (1994), el adulto de N. punctipennis, o nábido de alas punteadas, tiene el cuerpo delgado, de 4 a 6 mm de largo, de color marrón amarillento grisáceo. La cabeza es alargada y los ojos sobresalientes; en la zona dorso-central presenta una ancha línea negra que continúa en el pronoto y escutelo; los hemiélitros no alcanzan a cubrir todo el abdomen, en general. Las patas son delgadas, de color marrón amarillento. De hábito depredador, especialmente sobre trips, áfidos, huevos de lepidópteros y otros insectos pequeños, es frecuente en alfalfa y pastos en general. En Chile se distribuye entre las regiones II y XII.
El uso de depredadores y parasitoides para controlar plagas agrícolas recibe actualmente gran atención en todo el mundo, debido a las desventajas asociadas a la dependencia excesiva de los insecticidas (PENN, 1995) y a las innegables ventajas del control biológico (VIÑUELA, 2005). En este trabajo, se han estudiado varias características biológicas del depredador N. punctipennis en laboratorio, premisa previa imprescindible para poder hacer un buen manejo del mismo en los cultivos.
Materiales y métodos
Este trabajo se desarrolló en el Departamento de Sanidad Vegetal, Facultad de Ciencias Agronómicas, Universidad de Chile, Santiago.
Se recogieron especímenes de N. punctipennis en alfalfa con una red entomológica, en el campus Antumapu de la Facultad de Ciencias Agronómicas, en La Pintana, Santiago. Con este material se iniciaron las crías en laboratorio sobre plantas de haba, Vicia faba L., infestadas con el áfido Acyrthosiphon pisum (Harris). Ocasionalmente, la dieta se complementó con larvas pequeñas de lepidópteros recogidas en el campo. Para las observaciones de depredación y duración de los estados juveniles se aislaron diversos estados de desarrollo en frascos con hojas de haba infestadas con pulgones, que se mantuvieron a 26,5ºC, 45% HR y 16:8 (L:O). El alimento se renovó periódicamente.
A fin de disponer de suficientes especímenes del depredador para el estudio, se siguió el método de Villarroel (2001), que daba resultados óptimos.
Para las observaciones de oviposición, se mantuvieron los nábidos adultos en tiestos con plantas de haba infestadas con A. pisum, en cámaras de cría. Los tallos donde hubo oviposición, se cortaron en trozos de 10 cm de largo y se mantuvieron en frascos con agar-agar para evitar su deshidratación.
Resultados y discusión
Oviposición
En laboratorio se verificó que N. punctipennis inserta sus huevos en el tejido vegetal [en nuestro estudio, tallos de plantas de haba (Figura 1)], sin causarles daño aparente. Estas observaciones concuerdan con estudios de otros nábidos (e.g. OJEDA, 1971; STONER et al, 1975; HORMCHAN et al, 1976; GUPPY, 1986; BRAMAN y YEARGAN, 1990). Las puestas se concentraron en las plantas con los tallos más delgados, probablemente por ser más tiernos que los más desarrollados. Esto, coincide con lo observado para la especie N. alternatus por Perkins y Watson (1972): la mayor oviposición se daba en plantas con tallos de 1,7-1,8 mm de diámetro.
Las hembras de N. punctipennis pusieron un promedio de 200 huevos, cantidad similar a la observada en otros nábidos (GUPPY 1986; SLODERBECK y YEARGAN 1983; BRAMAN y YEARGAN, 1990).
Cada puesta, consistió en general, de grupos de 9 a 12 huevos encastrados en el tallo, con los opérculos superficiales dispuestos en una línea más o menos recta (Figura 1). Los huevos se concentraban en las partes más bajas de los tallos, preferentemente en depresiones, lo que indicaría algún leve efecto sobre el tejido. Al igual que ocurre en otros nábidos (GRAHAM y JACKSON, 1982), a veces se observó también alguna puesta aislada en hojas, tanto en la lámina como en los pecíolos, pero estos huevos no fueron viables, probablemente debido a que estos tejidos vegetales, más delgados que los tallos, se deshidrataban rápidamente.
En la especie N. capsiformis Ojeda (1971) observó también puesta en tallos de brotes terminales o secundarios, cosa que no se dio en N. punctipennis.
Cuando se separaron los huevos del tejido vegetal en que estaban encastrados, se observó que eran elípticos, blanco amarillentos con el opérculo más oscuro, y con superficie lisa (Figura 2).
La incubación de los huevos de N. punctipennis en las condiciones del estudio duró 14-18 días. Este período es mayor que el observado en otros nábidos, como N. alternatus por Taylor (1949) y N. capsiformis por Ojeda (1971), con incubación de 9 y 9,3 días, respectivamente. Los huevos eclosan cuando el opérculo se abre como una tapa por la presión que ejerce la ninfa, la cual se impulsa hacia fuera mediante movimientos del abdomen, y presenta los apéndices recogidos en la porción ventral del cuerpo (Figura 3). La secuencia de la emergencia de una ninfa desde el huevo se presenta en las Figuras 3-5. Según Ojeda (1971), desde que el opérculo se abre hasta que la ninfa es capaz de desplazarse transcurren 15 min. En este estudio se obtuvo 96,25% de emergencia de ninfas.
Desarrollo ninfal
Se observó que N. punctipennis tiene cinco estadíos ninfales. El primer estadío tiene una duración media de 3,4 días y se caracteriza por una gran actividad depredadora (Figura 6), ya que es capaz de alimentarse incluso de presas de mayor tamaño, como las ninfas de segundo y tercer estadío del pulgón A. pisum o mayor. El 2º estadío ninfal se desarrolló en 4,8 días y también fue muy activo, compitiendo con otros nábidos para alimentarse. El tercer estadío (Figura 7) tuvo una duración promedio de 5,5 días, el cuarto de 12 días y el quinto de 4,2 días, Las ninfas de quinto estadío se caracterizan por un importante desarrollo alar y son activas depredadoras. En la Figura 8 se presenta una ninfa desprendiéndose de la exuvia durante la muda.
En general, la mortalidad superó el 50% en la mayoría de los estadíos ninfales, por lo que menos del 4% completó su desarrollo y llegó al estado adulto. En las condiciones del estudio, el desarrollo ninfal de N. punctipennis se completó en 29,9 días.
Alimentación
Se observó que N. punctipennis captura sus presas acercándoseles por detrás, para no ser detectado, comportamiento que también ha sido descrito para N. capsiformis por Ojeda (1971). Cuando está suficientemente cerca, salta sobre ellas, las inmoviliza con sus patas anteriores, para insertarles los estiletes bucales y alimentarse. Las ninfas I son capaces de capturar ninfas de A. pisum (Figura 6).
Los huevos y larvas de diversas especies de lepidópteros son presas comunes para los nábidos, a los que gusta alimentarse de los estados de desarrollo más pequeños (OJEDA, 1971; BRAMAN y YEARGAN, 1990), aunque también son capaces de atacar y depredar presas más grandes que ellos, si actúan en grupo, es decir, mediante un comportamiento depredador cooperativo. En este estudio se observaron grupos de 5 a 10 individuos depredando larvas desarrolladas del gusano de la mazorca Heliothis zea (Boddie), de hasta más de 30 mm de longitud.
El canibalismo descrito por Ojeda (1971), Guppy (1986) y Lattin (1989) para diversos nábidos no se detectó en ninfas III-V de N. punctipennis, probablemente porque siempre dispusieron de áfidos, de los que se les abastecía a diario. Sin embargo, las ninfas I sí atacaban a otras ninfas que estaban emergiendo del huevo (Figura 9).
En este estudio, en las recolecciones de campo, no se detectó mortalidad de nábidos por la acción de otros enemigos naturales, a diferencia de lo señalado por Stoner et al (1975), Sloderbeck y Yeargan (1983), y Braman y Yeargan (1990), quienes han observado parasitismo en distintas especies.
Según Braman y Yeargan (1990), N. punctipennis oviposita tanto en tallos principales como secundarios.
Las recolecciones en alfalfa permitieron establecer que aunque N. punctipennis (en las Figuras 10 y 11 se presentan un adulto y una pareja en cópula, respectivamente) está presente durante todo el período de desarrollo del cultivo, los valores máximos de población, correspondieron al periodo otoñal de noviembre-febrero de 2002. En marzo, la población disminuyó drásticamente, lo que se podría atribuir a la competencia por presas en el campo con otros depredadores. Las capturas se redujeron posteriormente, durante los meses de invierno, pues los nábidos pueden entrar en diapausa como adultos (O´NEIL, 1992).
Las ninfas y adultos de N. punctipennis se encontraron en las partes superiores de las plantas, en las que se concentró el mayor número de capturas, en forma similar a lo indicado para N. americoferus Carayon por Braman y Yeargan (1990), y a diferencia de N. roseipennis Reuter y N. rufusculus Reuter, especies que preferirían estratos inferiores.
En las recolecciones de campo hechas para este estudio, N. punctipennis supuso el 99% del total de la población de nábidos recogidos en alfalfa en la Región Metropolitana (zona central de Chile); el resto, correspondió a N. capsiformis Germar, lo que está de acuerdo con las observaciones de Villarroel (2001) en la misma región.
ABSTRACT
Observations of the biology of Nabis punctipennis Blanchard (Hemiptera: Nabidae), Phytoma España. Observations in the laboratory are presented on the mor phology (photographic material is included), oviposition behaviour, feeding habits on the green pea aphid, Acyrthosiphon pisum (Harris) (Hemiptera: Aphididae), and duration of the ninfal stages of the generalist predator Nabis punctipennis Blanchard collected on alfalfa in the Metropolitan Region of Central Chile. Each female inserts an average of 200 eggs (concentrated in groups of 9 to 12) in the lower part of the most tender stems of Vicia faba L. plants. During its development, the species goes through five ninfal stages, which lasted an average of 3.4, 4.8, 5.5, 12.0, and 4.2 days, respectively. The duration from egg hatch to adult emergence is the 29.9 days at 26.5ºC, 45% RH, and 16:8 (L:D). No cannibalism was detected on nymphs from third to fith stadium, but neonate ones were observed preying actively on others neonate nymphs while emerging from the egg.
BIBLIOGRAFÍA
ARTIGAS, J. M., 1994: Entomología Económica: Insectos de interés agrícola, forestal, médico y veterinario (nativos, introducidos y susceptibles de ser introducidos), Volumen l, Ediciones Universidad de Concepción, Concepción, Chile, 1250 p.
BRAMAN, S. K.; YEARGAN, K. V., 1988: Comparation of developmental and reproductive rates of Nabis americoferus, N. roseipennis and N. rufusculus (Hemiptera: Nabidae), Ann. Entomol. Soc. Am., 81, 6. 923-930.
BRAMAN, S. K.; YEARGAN, K. V., 1990: Phenology and abundance of Nabis americoferus, N. roseipennis, and N. rufusculus (Hemiptera: Nabidae) and their parasitods in alfalfa and soybean, J. Econ. Entomol., 83, 3, 823-830.
GRAHAM, H. P.; JACKSON, CH. G., 1982: Distribution of eggs and parasites of Lygus spp. (Hemiptera: Miridae), Nabis spp. (Hemiptera: Nabidae), and Spissistilus festinus (Say) (Homoptera: Membracidae) on plant stems, Ann. Entomol. Soc. Am., 75, 1, 56-60.
GUPPY, J. C., 1986: Bionomics of the damsel bug, Nabis americoferus Carayon (Hemiptera: Nabidae), a predator of the alfalfa blotch leafminer (Diptera: Agromyzidae), Can. Entomol., 118, 745-751.
HAGEN, K. S.; MILLS, N. J.; GORDH, G.; McMURTRY, A., 1999: Terrestrial arthropod predators of insect and mite pests, pp 406-408, In: BELLOWS, T.; FISHER, T. W. (Eds.), Handbook of Biological Control, Academic Press.
HORMCHAN, P. SCHUSTER, M. F.; HEPNER, L. W., 1976: Biology of Tropiconabis capsiformis, Ann. Entomol. Soc. Am., 69, 6, 1016-1018.
LATTIN, J., 1989: Bionomics of the Nabidae, Ann. Rev. Entomol., 34, 383-400.
OJEDA, D., 1971: Biología y hábitos de Nabis capsiformis Germar (Hemiptera: Nabidae), Rev. Peruana Entomol. Agrícola, 14, 2, 297-303.
O`NEIL, R. J., 1992: Body weight and reproductive status of two nabid species (Heteroptera: Nabidae), Environ. Entomol., 21, 1, 191-196.
PENN, S., 1995: Nuevas tecnologías de control biológico en el manejo integrado de plagas (MIP): Insectos benéficos pp. 113-119, En, 3° Congreso Internacional de Nuevas Tecnologías Agrícolas, 23 a 26 de agosto de 1995, Puerto Vallarta, Jalisco, México.
PERKINS, P. V.; WATSON, T., 1972: Biology of Nabis alternatus (Hemiptera: Nabidae), Annals Entomol. Soc. Am., 65, 1, 54-57.
PUCHKOV, A. V. 1980: Particulars of the biology of predacious Nabis spp., Zashchita Rastenii, 8, 44.
SCHUH, R.; SLATER, J., 1995. True bugs of the world (Hemiptera: Heteroptera). Cornell Univ. Press, Ithaca, NY, USA, p. 186-190.
SLODERBECK, P. E.; YEARGAN, K. V., 1983: Comparison of Nabis americoferus and Nabis roseipennis (Hemiptera: Nabidae) as predators of the green cloverworm (Lepidoptera: Noctuidae), Environ. Entomol., 12, 1, 161-165.
STONER, A.; METCALF, A. M.; WEEKS, R. E., 1975: Seasonal distribution, reproductive diapause, and parasitization of three Nabis spp. in southern Arizona, Environ. Entomol., 4, 2, 211-214.
TAYLOR, E. J., 1949: A life history study of Nabis alternatus, J. Econ. Entomol., 42, 6, 991.
VILLARROEL, J., 2001: Efectos de metamidofos, lambdacihalotrina, spinosad y thiacloprid sobre Nabis spp. (Hemiptera: Nabidae), Memoria Ing. Agr., Fac. Cs. Agron., Universidad de Chile, Stgo, Chile. 58 p.
VIÑUELA, E., 2005. La lucha biológica, pieza clave de la agricultura sostenible. En: El control biológico de plagas y enfermedades: 15-30. Jacas J, Caballero P. & Avilla J. (eds). Universitat Jaime I & Universidad Pública de Navarra.
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