Sección: 16º symposium internacional sobre la problemática actual de las resistencias en cultivos mediterráneos
Abstract: Los Tetraníquidos Tetranychus urticae Koch y Panonychus citri McGregor son las especies más perjudiciales al cultivo de los cítricos en nuestro país. P. citri ataca exclusivamente a cítricos y vive disperso por hojas y frutos, causando una decoloración blanquecina, mate y difusa. T. urticae ataca a gran cantidad de plantas cultivadas y espontáneas. En cítricos es perjudicial al clementino, en particular a la variedad clemenules, y al limonero. Vive en colonias amarillentas en el envés de las hojas y también sobre los frutos, donde causa manchas herrumbrosas. La presencia de ambos ácaros origina la realización de tratamientos acaricidas en los huertos de cítricos españoles, aplicados en muchos casos de forma rutinaria. Esta práctica ha llevado al desarrollo de líneas resistentes a varios de los acaricidas más empleados, como el dicofol y el fenbutestan. Se discuten las estrategias de manejo más adecuadas para evitar el desarrollo de resistencias, que pasan aplicar estrategias de manejo integrado, incluyendo el muestreo de poblaciones, el uso de umbrales de intervención y el control biológico de las poblaciones de ácaros.
Principales ácaros fitófagos en el cultivo de los cítricos
En nuestro país existen seis especies de ácaros que son o han sido plagas del cultivo de los cítricos en algún momento. El eriófido Eriophyes sheldoni Ewing ataca preferentemente al limonero, afectando a sus brotes y floración, así como al cuajado de los frutos. El ácaro Tenuipalpido Brevipalpus phoenicis Geijskes causó daños importantes a mediados del siglo pasado, con manchas en la corteza de los frutos por las que recibió el nombre de "roña" (PLANES, 1944; PLANES, 1952). Posteriormente su importancia disminuyó muchísimo y actualmente es raro encontrarlo (GARCÍA-MARÍ et al., 1986a). Dos nuevas especies han venido a sumarse recientemente a la lista de ácaros fitófagos perjudiciales al cultivo. Se trata de los tetraníquidos Eutetranychus banksi (McGregor) y E. orientalis (Klein) (GARCÍA et al., 2003). De momento se han encontrado solo en Andalucía y causan daños similares a los producidos por Panonychus citri.
Los Tetraníquidos Tetranychus urticae y Panonychus citri son las especies más perjudiciales a naranjos y mandarinos. T. urticae es una especie polífaga encontrada muy a menudo en todo tipo de plantas cultivadas y espontáneas, y que en cualquier momento del año, especialmente en épocas cálidas, puede atacar a los cítricos. Aunque puede atacar a todo tipo de especies y variedades, es especialmente temida en el mandarino clementino que es muy sensible y sufre súbitas e intensas defoliaciones, y en el limonero donde sus colonias en el fruto producen manchas herrumbrosas oscuras en la zona estilar.
Panonychus citri vino a sumarse a las plagas de cítricos en 1981. Actualmente se considera una plaga ocasional del cultivo. A diferencia de la especie anterior, este tetraníquido ataca casi exclusivamente a los agrios y causa daños importantes en todo tipo de especies y variedades.
El acaro rojo de cítricos Panonychus citri
La hembra adulta es redondeada y de color rojo oscuro o púrpura, con largas quetas sobre el idiosoma, con tubérculos basales del mismo color rojo del resto del tegumento. El macho es algo más pequeño, de color más claro y forma aperada. Los huevos son rojizos y con un pelo vertical de cuyo extremo parte finos hilos de seda hasta la superficie del sustrato.
El ácaro rojo Panonychus citri se mantiene en el árbol a niveles poblacionales muy bajos, casi imperceptibles, durante los primeros meses del año.
Sus poblaciones se incrementan de forma generalizada en todos los huertos a partir del mes de agosto. Con gran rapidez se pueden alcanzar poblaciones muy altas en septiembre y octubre. Posteriormente estas poblaciones descienden por acción de los enemigos naturales o se mantienen durante los meses de invierno (entre noviembre y marzo su desarrollo es muy lento y causa pocos daños). En otros países donde la plaga se manifiesta con gravedad desde hace muchos años se citan tradicionalmente dos momentos de ataque, primavera y otoño (DEBACH, 1950; EBELING, 1959). Sin embargo en Israel las poblaciones suelen incrementarse en agosto y septiembre, alcanzando su máximo en otoño o invierno, mientras que los ataques primaverales suelen ser escasos (SWIRSKI et al., 1986). Se considera que en verano las temperaturas elevadas, especialmente si la humedad relativa es baja, destruyen numerosas formas móviles de la población (JEPPSON et al., 1975). En experiencias de laboratorio se ha comprobado que temperaturas de 32ºC o superiores causan una elevada mortalidad de huevos e inmaduros en esta especie de ácaro (JONES Y MORSE, 1984).
Panonychus citri vive sobre hojas, frutos y ramas. Sus múltiples picaduras producen una decoloración difusa de aspecto mate en el haz de las hojas y sobre el fruto. En ataques intensos, cuando se combinan con baja humedad ambiental y viento, o deficiente contenido en humedad de la planta por sequedad del suelo o deficiencias en el sistema radicular, se pueden producir fuertes defoliaciones, sobre todo en las zonas más altas y externas de la copa del árbol.
La araña roja común Tetranychus urticae
En estado de hembra adulta alcanza una longitud de 0,5 a 0,6 mm. Las hembras adultas son de coloración variable, dependiendo del clima, sustrato y edad. Pueden ser amarillentas, verdosas, rojas e incluso marrones, con dos manchas internas oscuras laterales. Los machos son menores que las hembras, con el cuerpo fusiforme y las patas más largas. Los huevos son esféricos, brillantes y de color blanquecino, oscureciéndose a medida que avanzan en su desarrollo.
Viven en colonias en el envés de las hojas con abundante producción de seda. Estas estructuras sedosas crean un microclima adecuado para su desarrollo y les protege de pequeños depredadores como algunos fitoseidos. La hoja se abomba y toma un color amarillo por el haz, mientras que el envés aparece de color amarillo sucio o herrumbroso. Las hembras adultas son de color rojo y se observan en las colonias como diminutos puntos de este color, pero el resto de formas, larvas, ninfas, machos y huevos, son de color claro y apenas son visibles a simple vista.
T. urticae suele pasar el invierno en colonias que se desarrollan en las hojas de diversas plantas espontaneas, migrando a las hojas tiernas de cítricos de la brotación primaveral al final de esta estación. Puede también buscar refugio en las brotaciones tiernas o chupones del interior de los árboles, desde donde progresan sus ataques hacia arriba y al exterior de la copa. En clementinos produce graves y súbitas defoliaciones. Se desarrolla mejor y causa más daños en la variedad clemenules y otras variedades próximas. Además de la defoliación de hojas puede encontrarse sobre el fruto cuando madura, al final del verano, produciendo en él manchas en la zona peduncular o estilar. En limonero se concentra en los frutos y sus colonias producen manchas de aspecto oscuro y difuso en las zonas peduncular y estilar.
Acaricidas recomendados en control químico
A la hora de seleccionar un acaricida hay que considerar no solo su eficacia directa sino también su persistencia, posibles problemas de fitotoxicidad y acción sobre ácaros beneficiosos. Otros productos recomendables por respetar enemigos naturales se encuentran el aceite mineral, clofentecín, hexitiazox y fenbutestán.
Otros acaricidas empleados son abamectina, dicofol, propargita, fenazaquín, piridabén y tebufenpirad. En la Tabla 1 se muestra la eficacia de algunos acaricidas sobre las dos especies de tetraníquidos según la recopilación de ensayos de campo realizada por el Grupo de Trabajo de Cítricos.
Los aceites minerales no eliminan enemigos naturales de la plaga, teniendo muy buena acción acaricida, incluso ovicida, y son menos favorables que otros acaricidas a la inducción de resistencia. El aceite ha sido tradicionalmente aplicado en los cítricos españoles durante los meses de julio o agosto para el control de cóccidos, generalmente asociado a un fosforado penetrante. En la actualidad los Servicios Oficiales recomiendan el mantenimiento de este tratamiento y su retraso lo más posible al final de agosto o primeros de septiembre para alcanzar el inicio del ataque de P.citri, ya que el tratamiento no tiene persistencia. Sin embargo, los ligeros efectos fitotóxicos y retraso en la maduración que se atribuyen al aceite impiden la aplicación de este producto en especies o variedades de cítricos de piel sensible o maduración temprana, y también su empleo más allá de mediados del mes de septiembre. La araña roja T. urticae se trata generalmente en verano, cuando se observan los síntomas característicos sobre las hojas.
En nuestro país ha sido tradicional controlar los ácaros tetraníquidos con una mezcla de dos acaricidas, uno larva-adulticida y otro ovi-larvicida, ya que se consideraba que un solo producto carecía de las dos acciones a la vez. La mezcla más habitual a este respecto ha sido la de tetradifón, considerado ovicida, y el dicofol, considerado adulticida. Sin embargo, al estudiar la acción acaricida de ambos productos tanto sobre P. citri como sobre T. urticae se demostró que en la mezcla a las dosis empleadas comercialmente es el dicofol el que ejerce ambas acciones y por tanto la adición de tetradifón carecía de sentido (GARCÍA MARÍ et al., 1988).
El modo de acción de los acaricidas es variable según el producto, y así algunos son ovicidas, mientras que otros eliminan las larvas a medida que van eclosionando del huevo, obteniéndose al final el mismo resultado. Algunos de ellos, como el fenbutestán, actúan más lentamente o con menor eficacia a bajas temperaturas (Tabla 2). Los ovicidas hexitiazox y clofentecín muestran elevada persistencia de acción pero su efecto inicial es lento pues no matan las hembras, aunque impiden la eclosión de los huevos que estas ponen.
Resistencia a acaricidas
El problema actual o previsible en el futuro de resistencias a acaricidas es preocupante.
En todo el mundo se ha observado que algunos tetraníquidos, como Panonychus ulmi, P. citri y Tetranychus urticae, han desarrollado progresivamente resistencias a los productos aplicados para controlarlos, desde el azufre y los fosforados en los años 60, hasta muchos de los acaricidas específicos posteriores como binapacril, quinometionato, fensón, tetradifón o dicofol (CRANHAMY HELLE, 1985). Las tres especies citadas se encuentran entre los artrópodos en los que se han descrito más casos de resistencia en las plantas cultivadas de todo el mundo. A nivel mundial el riesgo del desarrollo de resistencias parece muy diferente en P. citri y T. urticae si analizamos la base de datos de la Universidad de Michigan sobre artrópodos resistentes a plaguicidas (www.pesticideresistance.org). Mientras en T. urticae se han reportado resistencias a los 10 acaricidas actualmente recomendados para su control en nuestro país en el cultivo de los cítricos, en el caso de P. citri solo consta en el informe citado la resistencia al dicofol.
En el caso del Panonychus citri en nuestro país, pocos años después de su introducción en 1981 comenzó ya a hablarse de resistencias en muchas zonas donde la aplicación del acaricida dicofol, solo o en mezcla con tetradifón, había sido repetida a menudo. El ácaro rojo multiplica de forma notable los tratamientos acaricidas en los huertos de cítricos españoles, de forma que en muchas parcelas se aplicaba rutinariamente dicofol junto a casi cualquier tratamiento fitosanitario, para "prevenir" los ataques del ácaro. Esta práctica llevó en poco tiempo al desarrollo de líneas resistentes. En un estudio de laboratorio realizado en 1987 con ácaros procedentes de 16 parcelas de cítricos donde se sospechaba la existencia de resistencia al tetradifón + dicofol la mortalidad de las hembras adultas al ser tratadas con dosis tres veces superiores a las recomendadas en campo fue muy variable pero generalmente baja, inferior al 80% (y en varios casos inferior al 40%) poniendo de manifiesto la notable resistencia que se había desarrollado (Tabla 3) (GARCÍA-MARÍ et al., 1989). En la actualidad los dos ácaros tetraníquidos muestran resistencia al acaricida dicofol en muchas zonas. Se ha encontrado también resistencia en algunos casos a los otros acaricidas, aunque en algunos casos los bioensayos no han podido demostrarla, como en el hexitiazox (Tabla 4).
En el caso de T. urticae, el producto inicialmente más utilizado en su control fue el dicofol, pero después de algunos años comenzó a abandonarse su empleo por falta de eficacia y durante un largo periodo de tiempo fue el fenbutestán el producto de referencia. Fenbutestán y hexitiazox han sido quizás los acaricidas más aplicados en el control de la araña roja en clementino. Posteriormente se han ido introduciendo otros acaricidas como los el grupo METI (fenazaquín, piridabén, tebufenpirad), propargita, clofentecín y abamectina. Se han observado a menudo casos de falta de control con ambos productos, así como con otros que se han introducido progresivamente en el mercado dadas las dificultades de control de esta plaga (Tabla 5).
En otros países se han demostrado casos de resistencia a hexitiazox en P. citri, así como de resistencia cruzada entre clofentecín y hexitiazox (CRANHAM & HELLE 1985). Se sabe que pueden darse otros casos de resistencia cruzada entre los acaricidas inhibidores del transporte mitocondrial de electrones (METI) (tebufenpirad, piridabén, fenazaquín, fenpiroximato). También se han demostrado casos de resistencia cruzada entre grupos o modos de acción distintos. En Australia, razas de tetraníquidos resistentes a hexitiazox y clofentecín mostraron cierta mayor resistencia a acaricidas METI (NAUEN et al., 2001). También se ha encontrado resistencia cruzada entre dicofol y tebufenpirad (KIM et al., 1999).
Estrategias para prevenir el desarrollo de resistencias
La estrategia más adecuada para evitar la aparición de resistencias pasa por aplicar los acaricidas sólo cuando son imprescindibles y por alternar productos con mecanismos de acción distintos. En general no debe aplicarse más de un acaricida al año del mismo mecanismo de acción. En la Tabla 6 se presenta una relación de los principales acaricidas e insecticidas agrupados por su mecanismo bioquímico de acción.
Es también aconsejable el cambio de los acaricidas antes de que se empiecen a observar resistencias para permitir que los pocos individuos resistentes que hayan aparecido en la población desaparezcan progresivamente por selección natural. Esto es interesante especialmente en el caso de la resistencia al dicofol y al fenbutestán que parece bastante reversible ya que su base genética es monogénica recesiva y poligénica respectivamente, y es por tanto inestable en condiciones de campo. Reduciendo al mínimo la aplicación de estos productos y alternándolos con otros antes de que se observen resistencias puede permitir alargar de forma importante su empleo con eficacia contra P.citri.
Las mezclas de acaricidas, justificadas por controlar diferentes estados de desarrollo de la población, pueden ser contraproducentes si los productos mezclados tienen distinta persistencia de acción ya que se favorece entonces la aparición de resistencia múltiple.
En general la estrategia más adecuada es reducir al mínimo la presión de selección alternando productos y tratando las menos veces posibles, recurriendo al muestreo para decidir la realización de un tratamiento solo cuando se sobrepasen umbrales de intervención prefijados. Se deben aplicar productos poco persistentes y que sean poco tóxicos para los principales agentes de control biológico presentes en el cultivo, y en particular para los ácaros fitoseidos (Tabla 7), a fin de permitir la acción de los enemigos naturales en el control de las poblaciones de plagas. En definitiva, la solución al problema de las resistencias pasa por la aplicación de métodos de Protección Integrada, con muestreos, umbrales y respeto de la fauna beneficiosa.
Entre los enemigos naturales de los ácaros tetraníquidos de cítricos se encuentran varias especies de insectos como los Neurópteros Conwentzia psociformis (Curtis) y Chrysopa spp., así como el Coleóptero Coccinelido Stethorus punctillum (Weise) (GARCIA-MARI et al., 1984). Algunos de estos insectos se encuentran a menudo en gran número en los árboles atacados por el ácaro rojo, pero suelen acudir cuando las poblaciones de plaga ya son elevadas por lo que difícilmente pueden prevenir los daños. Los Neurópteros, que son abundantes en primavera, parecen ejercer una importante acción frenante de los ataques de ácaros en esa estación. En diversas evaluaciones experimentales por adición o exclusión realizadas en dos parcelas durante la primavera (FERRAGUT et al., 1986) se demostró que la acción de enemigos naturales, tanto ácaros Fitoseidos como insectos neurópteros, es un factor fundamental en la regulación de las poblaciones de P. citri en esta época.
Los enemigos naturales más eficaces del ácaro rojo se encuentran entre los ácaros depredadores, entre los que destacan los fitoseidos. E.stipulatus es la especie más frecuente y la que desarrolla poblaciones más elevadas en los árboles.
En un muestreo realizado en cinco parcelas muestreando cada 15 días durante tres años, más del 90% de los ácaros fitoseidos correspondían a E.stipulatus (GARCÍA-MARÍ et al., 1986b). En nuestra área geográfica el depredador de araña más abundante sobre plantas herbáceas es el fitoseido Amblyseius californicus.
Se ha comprobado que es capaz de controlar ataques de la araña roja en cítricos, pudiendo encontrarse en ocasiones también P. persimilis. A. californicus se encuentra en el interior de las colonias de T. urticae mientras que E. stipulatus es sin embargo incapaz de entrar en las colonias de araña roja por impedírselo la seda que cubre la colonia.
Bioensayos para determinar resistencias en P. citriy T. urticae
Los bioensayos de resistencia a acaricidas se realizan determinando la relación entre concentración de plaguicida y mortalidad en la población de ácaros, la denominada línea dosis-respuesta. Para determinar esta línea se requiere ensayar dosis crecientes del plaguicida. Una alternativa que se ha propuesto para simplificar el bioensayo de resistencia es utilizar una sola dosis, denominada dosis diagnóstica o discriminante, que se define como la mínima dosis que produce 100% de mortalidad en las poblaciones sensibles. La metodología del bioensayo puede ser muy variable. La respuesta al tóxico varía según el acaricida a ensayar, según el estadio de desarrollo del ácaro, según la forma en que se aplique el producto (por contacto, por ingestión, por inhalación, de forma tópica o residual), o según el sustrato donde se realice (material vegetal o sustratos artificiales).
Así mismo el resultado depende del tiempo que dejemos al insecto en contacto con el acaricida y del tiempo transcurrido desde la aplicación hasta la medición del efecto (persistencia). Para evaluar la acción acaricida podemos medir otros parámetro bióticos en la población además de la mortalidad, como la longevidad, la fecundidad, o la tasa intrínseca de desarrollo.
A efecto de manejo de resistencias en campo no existe una metodología ideal y en cada caso debe determinarse la más idónea. Ésta no es como se podría suponer la que más se asemeja a la forma en que el plaguicida actúa sobre el ácaro en el campo, sino aquella que refleja mejor la respuesta del la población del ácaro al acaricida en el campo, es decir, aquella metodología que detecta diferencias cuando se dan estas diferencias en campo y no las detecta cuando no se dan en campo. En la actualidad el IRAC recomienda evaluar la acción sobre huevos en T. urticae y P. citri por inmersión de hojas conteniendo dichos huevos en el acaricida durante unos segundos, recortando después discos de hoja que se dejan evolucionar sobre un sustrato humedecido. Los bioensayos sobre adultos se aconseja realizarlos en general colocando hembras sobre discos de hoja previamente tratados, evaluando la mortalidad a los 2-3 días. Una excepción son los acaricidas del grupo METI, que se deben ensayar sobre substratos artificiales (placas petri) o células Munger cerradas (caso del fenpiroximato), evaluando el efecto a las 3-4 horas.
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