Actualmente el control biológico de la mosca blanca Bemisia tabaci, se realiza mediante introducciones del parasitoide autóctono Eretmocerus mundus. Los primeros trabajos realizados con este parasitoide en cultivo de tomate y pimiento han puesto de manifiesto su eficacia en el control de B. tabaci. En este trabajo se presentan los resultados de dos experiencias llevadas a cabo para determinar su eficacia en un cultivo de judía de enrame de primavera y en otro de otoño. En ambos ciclos de cultivo, se realizaron tres liberaciones de E. mundus de 1,6 ind./m2, con un intervalo semanal, realizándose las introducciones, en el momento en el que se detectó la presencia de mosca blanca. Se realizó un monitoreo semanal en campo y en laboratorio, para evaluar la dinámica poblacional de la plaga y estimar la eficacia del parasitoide.
Tanto en el cultivo de primavera como en el de otoño en tan solo cinco semanas tras la primera suelta de E. mundus, el porcentaje de mortalidad de B. tabaci alcanzó el 98%. El uso de E. mundus resultó enormemente efectivo para el control de B. tabaci en el cultivo de judía en ambos ciclos de cultivo, sin necesidad de realizar ninguna aplicación química para el control de la mosca blanca.
La mosca blanca, Bemisia tabaci (Gennadius) (Homoptera: Aleyrodidae) es una plaga agresiva y polífaga, que ocasiona importantes pérdidas en los cultivos hortícolas de la provincia de Almería. Los daños que provoca este fitófago sobre el cultivo pueden ser directos como consecuencia de la alimentación de sus ninfas y adultos (BERLINGER, 1986) e indirectos al actuar como vector de diferentes virus (MORIONES et al., 1993; CUADRADO et al., 2001). El control de esta plaga mediante tratamientos insecticidas, en general no ha dado resultados satisfactorios, debido en parte a la capacidad que tiene para desarrollar resistencias a muchas de las materias activas utilizadas (CAHILL et al., 1996, ELBERT AND NAUEN, 2000).
Actualmente, el control biológico supone una alternativa o complemento al control químico, que puede incrementar el valor del producto y minimizar los riegos medioambientales y para la salud humana (VAN DER BLOM, 2002). En los últimos años, el éxito del control biológico de B. tabaci en cultivos protegidos, reside fundamentalmente en introducciones del parasitoide autóctono Eretmocerus mundus Mercet (Hymenoptera: Aphelinidae), que además entra de forma espontánea desde el exterior del cultivo (VAN DER BLOM, 2002). Este parasitoide está considerado como el parasitoide más importante de B. tabaci en cultivos protegidos bajo invernadero del sureste español (RODRÍGUEZ et al., 1994, GONZALES- ZAMORA et al., 1996), siendo además citada en numerosas partes del mundo como agente eficaz de control de B. tabaci (GERLING, 1986; Gerling et al., 2001). Eretmocerus mundus posee una alta fecundidad y sus parámetros reproductivos son muy elevados si se comparan con otros parasitoides de B. tabaci (URBANEJA et al., 2002a)
La hembra de E. mundus parasita todos los estadíos ninfales de B. tabaci a pesar de que prefiere y se reproduce mejor sobre N2 y N3 (JONES Y GREENBERG, 1998; URBANEJA Y STANSLY, 2004). Una vez detectado y aceptado un huésped, la hembra se coloca de espaldas a la ninfa de B. tabacoy empleando sus patas traseras la levanta y realiza la puesta (que por lo general es solitaria) entre la ninfa y la hoja (Figura 1) (GERLING et al., 1998). Posteriormente, cuando la larva del parasitoide eclosiona del huevo, taladra la piel del cuerpo de la ninfa de la mosca y penetraen el interior de la misma, donde se desarrolla alimentándose de la hemolinfa, provocando un desplazamiento de los micetomas con respectoal eje longitudinal del cuerpo (Figura 1). Este parasitoide completa su desarrollo, pasando por tres estadíos larvarios (HAZEF et al., 1978).
Tras completar el estado de pupa el adulto sale al exterior, realizado un orificio de forma circular, en la parte anterior del exhuvio pupal de la mosca blanca (Figura 2).
Además de la mortalidad inducida por el parasitismo en si, E. mundus es capaz de provocar la muerte de B. tabaci al realizar picaduras alimenticias sobre las ninfas jóvenes (host feeding) (Figura 3) y por realizar inserciones del ovipositor que no van seguidas de una puesta ni de una picadura alimenticia (mutilación).
Los trabajos llevados a cabo por Calvo et al. (2002, 2003), Stansly et al. (2002, 2004) y Urbaneja et al. (2002a, b, c y d) en cultivos de pimiento y tomate en invernadero, han puesto de manifiesto la eficacia de este parasitoide en el control de B. tabaci. Actualmente, E. mundus se encuentra disponible a nivel comercial y su uso dentro de planes de manejo integrado de plagas basados en el control biológico se está extendiendo rápidamente en diversos cultivos.
El presente ensayo, tiene como objetivo conocer la eficacia en campo de E. mundus en el control de B. tabaci en el cultivo de judía, durante los ciclos de primavera y otoño habituales en la provincia de Almería.
Materiales y métodos
Las experiencias se realizaron en el Centro de Investigación y Formación Agraria (CIFA) de Almería, en dos ciclos de cultivo (primavera y otoño) sobre judía tipo Helda, con marco de plantación de 0,5 X 2 m. Se utilizó un invernadero experimental de 600 m2, con suelo enarenado, doble puerta, cubierta plástica fotoselectiva y malla de 16 X 10 hilos/ cm2 en ventanas. En el ciclo de primavera se realizó un semillero con fecha 14-01-02 y el trasplante con fecha 29-01-02. En ciclo de otoño se realizó una siembra directa con fecha 29-09-02. Se colocó un datalogger para el registro diario de temperatura y humedad relativa.
En ambos ciclos de cultivo, se aplicó el Programa de Manejo Integrado (IPM) en judía de Koppert B.S., que incluía sueltas de diferentes enemigos naturales para las distintas plagas que pudieran incidir sobre el cultivo. El número de auxiliares liberados para el control de araña roja en ciclo de primavera fue elevado, para evitar realizar tratamientos químicos que pudieran interferir en la actividad de E. mundus. Solo en el ciclo de otoño, se realizó un tratamiento generalizado para el control de araña blanca mediante espolvoreo con azufre, materia activa compatible con los programas de control integrado. Para el control de B. tabaci, se realizaron tres sueltas de E. mundus en formato de pupas, a razón de 1,6 individuos por metro cuadrado.
Esta dosis de suelta fue determinada en función de las experiencias realizadas en otros cultivos como pimiento y tomate (CALVO, 2002)
Para ver el desarrollo de la población de adultos de B. tabaci dentro del invernadero en ambos ciclos de cultivo, se realizaron muestreos semanales en el invernadero de 25 plantas al azar. De cada planta se evaluaban tres hojas a tres niveles (superior, medio e inferior). De cada hoja se contó el número de adultos de B. tabaci presentes. Para el análisis de las tendencias de la población de adultos de B. tabaci, a partir del número de adulto por hoja semanal, se estimaron los adultos día acumulados, ajustándose los datos a una función de tipo exponencial y/o logística en función de las semanas de cultivo.
Para evaluar la eficacia del parasitoide E. mundus se recogieron semanalmente 25 hojas al azar con presencia de ninfas, las cuales se examinaron en el laboratorio, bajo lupa binocular. Cada hoja se dividió en cuatro partes iguales eligiéndose una al azar de la cual se extrajo un disco de hoja de 23 cm2. De cada disco de hoja se contó el numero ninfas de B. tabaci de cada estadío y se clasificaron en sanas, parasitadas, y muertas. En el ciclo de primavera, a partir del tercer conteo de laboratorio (20/03/2002), se observó que al levantar las ninfas de B. tabaci muertas, muchas estaban también parasitadas, con lo cual a partir de este momento se hizo una distinción de estas ninfas (muertas+puesta).
En ciclo de otoño, desde el primer conteo se voltearon las ninfas para hacer esta distinción.
Resultados y discusión
Las fluctuaciones de la poblacional de adultos de B. tabaci tanto en cultivo de primavera como de otoño, representada como el número de adultos por hoja semanal, aparece en la Figura 4. En ambos ciclos, la población de adultos fue baja, de menos de un adulto por hoja. Sin embargo, mientras que en el ciclo de primavera las últimas semanas del cultivo se observó una tendencia al alza, en el ciclo de otoño tendió a estabilizarse llegando a ser prácticamente nula a la finalización del cultivo. Estas diferencias se observan mejor si se analiza la tendencia de la población de adultos de B. tabaci (Figura 5). En primavera, la tendencia de la población de adultos es de tipo exponencial a lo largo de las semanas de cultivo (y= 1.9838*e (-x/-5.8049); R2: 0.994; F= 1346.01 p<0.005), mientras que en otoño se da una tendencia de tipo logístico (y=7.566/(1+ 12.472 *e-( 0.6268*x)); R2: 0.997; F=1205,38 p<0.005), donde el crecimiento es exponencial durante las primeras semanas de cultivo, produciéndose un cambio a una tendencia de tipo logarítmica hasta una estabilización de la población.
Estas diferencias pueden deberse a las condiciones climáticas que se dan en ambas épocas del año.
En la Figuras 6 y 7 se representa el porcentaje relativo de ninfas y pupas de B. tabaci vivas, parasitadas, muertas con puesta y muertas, a lo largo de las semanas de muestreo, tanto en ciclo de primavera como en ciclo de otoño. En ciclo de primavera puede observarse como el número de ninfas muertas fue mayor que el número de ninfas parasitadas sobre los estadíos ninfales de primera y segunda, mientras que el porcentaje de ninfas parasitadas fue mayor que las muertas sobre ninfas de tercera y cuarta edad. Sobre el cuarto estadío avanzado o pupa, el porcentaje de parasitismo alcanzó valores entorno al 80% (Figura 6). En ciclo de otoño, el porcentaje de parasitismo sobre ninfas de tercero y cuarto estadío es también mas elevado que sobre estadíos mas tempranos. Aunque mucho menores que en ciclo de primavera, el por centaje de ninfas muertas fue mayor sobre ninfas de primera y segunda que sobre ninfas de edad mas avanzada. En el caso de pupas, en ciclo de otoño se alcanzaron porcentajes de hasta el 100% de parasitismo (Figura 7).
En ambos ciclos, los porcentajes de parasitismo más altos se dieron sobre ninfas de tercera y cuarta edad, y aunque es sabido que E. mundus puede parasitar todos los estadíos ninfales, a excepción del estado de pupa, la mayoría de los trabajos realizados coinciden en que el porcentaje de parasitismo es mayor sobre el segundo y tercer estadío ninfal (FOLTYN Y GERLING, 1985; JONES Y GREENBERG, 1998; URBANEJA Y STANSLY, 2004).
Cabe destacar sobre todo en ciclo de primavera, los altos porcentajes encontrados de ninfas muertas sobre los estadíos más tempranos. Es conocido que la mortalidad natural de B. tabaci es elevada en estos estadíos y atribuible a diferentes características de la planta huésped (BYRNE Y BELLOWS, 1991). Aunque a partir de las observaciones realizadas no se pudo constatar qué porcentaje de esas ninfas muertas fue provocada por E. mundus, si se observaron con frecuencia síntomas de picaduras alimenticias y mutilación en las ninfas muestreadas bajo lupa binocular. Gerling y Freíd (2000), estimaron esta mortalidad sobre algodón ("killing capacity": picaduras alimenticias y mutilación) en condiciones de laboratorio en torno a un 10%. Harían falta estudios más minuciosos en laboratorio sobre judía para poder dilucidar cúal es la influencia de E. mundus en la mortalidad sobre estadíos jóvenes.
En la Figura 8 se representa la distribución de puesta múltiples de E. mundus sobre B. tabaci.
El conteo del número de huevos se realizó en un solo muestreo para ambos ciclos de cultivo. En primavera, se observó que el 71,5% de las puestas eran solitarias o de dos huevos, mientras que el 28,5 restante eran puestas de más de 2 huevos, incluso en algunas ocasiones se encontraron hasta 8 huevos. Sin embargo en otoño, el 95,3% de la puestas fueron de uno o dos huevos. En los ensayos de laboratorio llevado a cabo por Gerling y Fried (2000), se comprobó que ante un exceso de parasitoides, se induce un superparasitismo, ya que las hembras son capaces de realizar la puesta tanto en huéspedes parasitados como en huéspedes no parasitados (ARDEH et al., 2003). Los resultados fueron muy diferentes en uno y otro ciclo, así en el ensayo de primavera (Figura 6) se observaron importantes porcentajes de ninfas muertas, que ade más presentaba una puesta, mientras que en el ensayo de otoño, este porcentaje fue muy pequeño (Figura 7). Estas diferencias podría haberse debido a que la población de parasitoides en ciclo de primavera haya sido muy elevada con relación a la población de B. tabaci. En ambos ciclos, además de las introducciones, la ausencia de tratamientos químicos pudo favorecer la entrada del parasitoide de forma natural, sin embargo las condiciones climáticas que se suelen producir hacia la mitad del ciclo de primavera (donde la temperaturas medias ya empiezan a elevarse ya por encima de los 20ºC) pudieron dar lugar a un desarrollo más rápido del parasitoide con respecto a la plaga. En cambio en ciclo de otoño, la temperatura media tiende a disminuir por debajo de los 20ºC a medida que avanza la estación.
En la Figura 9, se representa el porcentaje de ninfas y pupas de B. tabaci viables y no viables (consideradas estas como la suma de las ninfas + pupas parasitadas, muertas con puesta y muertas) a lo largo de las semanas de muestreo, para ambos ciclos de cultivo. En ciclo de primavera, el 27 de marzo de 2002, a las cinco semanas de la primera suelta, el 97% de las ninfas + pupas eran consideradas no viables, manteniéndose esta no viabilidad por encima del 80% hasta el final del cultivo. En ciclo de otoño, el 5 de noviembre de 2002, también a las cinco semanas desde la primera suelta se alcanzaron valores del 98% manteniéndose con valores por encima del 80% hasta el final.
Los resultados obtenidos indican que el control biológico de B. tabaci mediante sueltas de E. mundus, ha resultado muy eficaz, tanto en ciclo de primavera como de otoño en cultivo de judía, sin necesidad de realizar aplicaciones química dirigidas al control de la plaga. Eretmocerus mundus se mostró perfectamente adaptado a las condiciones climáticas, tanto de primavera como de otoño en invernaderos de Almería, de manera que la introducción de este parasitoide, en aquellos invernaderos donde se aplican programas de IPM, supondrá previsiblemente una reducción en el número de tratamientos químicos dirigidos al control de B. tabaci.
Agradecimientos: Los autores quisieran agradecer a Macarena Yanes y Celso del Pino Escámez (CIFA) su valiosa ayuda en los conteos de laboratorio y a Eugenia Sánchez (Koppert B.S.) la asistencia técnica y colaboración en el presente trabajo.
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