Las diversas especies de aleiródidos presentes en los cítricos del área mediterránea tienen diferentes comportamientos para seleccionar el sustrato en el que hacer sus puestas y la zona donde fijar sus ninfas. El incremento de la aplicación de Programas de Protección Integrada en el cultivo de los cítricos, en los últimos años, requiere disponer de métodos de muestreo relativamente sencillos y fiables que permitan cuantificar las poblaciones y faciliten el control de las moscas blancas en los cultivos. Las herramientas básicas para definir dichos métodos de muestreos son las pautas de distribución y los modelos espaciales de agregación de las diferentes especies. Los muestreos mediante captura de adultos en trampas, y el enumerativo y binomial para cuantificar inmaduros, son los más utilizados en el grupo de los Aleiródidos.
INTRODUCCIÓN
Existen numerosas especies de moscas blancas que atacan a los cultivos de cítricos. Estos insectos causan un debilitamiento de la planta, al alimentarse de sus hojas, y una reducción de la capacidad fotosintética, al cubrir las hojas de melaza y negrilla (BYRNE Y BELLOWS, 1991). En la zona mediterránea destacan, por sus daños, dos especies de Aleiródidos Aleurothrixus floccosus (Maskell) y Dialeurodes citri (Ashmead), apareciendo ocasionalmente Parabemisia myricae (Kuwana) y Paraleyrodes minei Iaccarino. Para obtener información sobre la biología y el comportamiento de las moscas blancas así como para disminuir los daños que producen y, por tanto, contrarrestar su repercusión económica, se recurre a realizar periódicos muestreos de sus poblaciones. Para cuantificar las poblaciones de moscas blancas en cítricos, se ha recurrido tradicionalmente al conteo de los diferentes estadios inmaduros (ONILLON, 1973; GARRIDO et al., 1976; SWIRSKI et al., 1986; SOTO et al., 2001) y al muestreo de adultos (MEYERDIRK Y MORENO, 1984; HAYNES, 1986 et al.). Cada especie de aleiródido muestra un comportamiento diferente en la selección del sustrato, siendo diversa la disposición de las puestas, así como el lugar de fijación de las ninfas (EKBOM Y XU, 1990). Es importante conocer esta distribución de huevos y ninfas sobre árboles y hojas para obtener métodos de muestreo que evalúen poblaciones de inmaduros de forma adecuada. Por otra parte, los adultos de moscas blancas requieren muestreos adaptados a su gran movilidad. Las capturas se realizan mediante diferentes tipos de trampas, siendo las más utilizadas las pegajosas y las de agua. Ambas suelen incluir un color como atrayente, generalmente el amarillo, ya que estos insectos tienen atracción por el rango de luz reflejada de entre 520 y 620 nm.
Distribución espacial de las moscas blancas
El comportamiento de las diferentes especies de moscas blancas para seleccionar la orientación espacial en el árbol, está condicionado en parte por la temperatura y la insolación, evitando el excesivo calor en verano y buscando zonas más soleadas en otoño y primavera. Por otra parte, deben existir también otros factores, como el viento o la posición de la hoja, que influyen en esta distribución. Esto hace difícil predecir a priori que orientación va a ser la más abundante o la preferida para la puesta de cada una de las especies de moscas blancas (SOTO et al., 1997).
En cuanto a la predilección por los diferentes tamaños de las hojas, existe gran diversidad en el comportamiento de cada especie de mosca blanca (Figura 1). P. myricae tiene una mayor predilección por hojas de pequeño tamaño, de hasta 10 cm2. A. floccosus elige un tamaño de hoja mayor, concentrando el 60% de la puesta en hojas de entre 10 y 20 cm2. Por último, D. citri prefiere hojas más grandes, completamente desarrolladas, para realizar la puesta. La distribución de las ninfas en estas tres especies sigue una pauta similar aunque retrasada respecto a los huevos. Por otra parte, los huevos y ninfas de D. citri y A. floccosus, se encuentran, en su inmensa mayoría, en el envés de las hojas; sólo de forma excepcional se observa alguna puesta o ninfa aislada en el haz. P. myricae, hace la puesta tanto en el haz como en el envés, disponiendo también parte de sus huevos, en el borde de la superficie foliar; posteriormente la mayoría de las ninfas se desplazan al envés de las hojas aunque algunas quedan en el haz donde completan su desarrollo.
En cuanto a la distribución en las hojas, se observa que las puestas de las cuatro especies de moscas blancas se concentran en la zona interior de la hoja, próximas al nervio principal; existe cierta polarización hacia la zona basal en el caso de D. citri, y hacia la zona apical en el de P. myricae. Las ninfas de estas especies, se desplazan hacia el exterior fundamentalmente en sentido contrario al nervio de la hoja. La máxima densidad de ninfas se encuentra en una zona muy similar a la de los huevos, aunque las diferencias entre zonas no son tan acusadas (Tabla 1).
Muestreos de adultos
Las trampas pegajosas y las de agua son las más frecuentemente utilizadas en el muestreo de adultos de moscas blancas. En general, las pegajosas son preferidas a las de agua por ser más fáciles de manejar y mantener ante diversos factores climáticos pero, por otra parte, las trampas de agua tienen ciertas ventajas: los insectos capturados se mantienen en mejores condiciones para su identificación, y se pueden separar especímenes de insectos mucho más rápidamente (SOUTHWOOD Y HENDERSON, 2000).
Entre los diversos ensayos realizados se observa que, en general, las capturas de adultos de las moscas blancas A. floccosus y P. myricae son mucho mayores en las trampas pegajosas que en las de agua. Las capturas de la especie D. citri, son muy similares en ambos tipos de trampas (Figura 2). Por otro lado, las capturas de A. floccosus y P. myricae en trampas de agua son irregulares y variables, además, su eficacia parece estar influida por la época del año.
Esto, unido a la incomodidad de su uso, hace desaconsejable la utilización de las trampas de agua como alternativa a las trampas pegajosas en las capturas de adultos de moscas blancas en cítricos. Las capturas de adultos en trampas están claramente relacionadas con la abundancia de puestas en las hojas de los árboles. Dicha relación, para las especies A. floccosus y P. myricae, parece estar muy influida por la estación y por la intensidad de brotación. Los adultos de ambas especies se capturan abundantemente en primavera, incluso más de lo que cabría esperar con respecto a las pocas puestas que A. floccosus coloca en las hojas, en este periodo. Las capturas de adultos de Dialeurodes citri detectan bien los tres momentos en que se producen los máximos de puesta a lo largo del año (mayo, julio-agosto y septiembre- octubre), pero no responden con la misma intensidad a la abundancia de dichas puestas.
Muestreo de inmaduros
Pautas de agregación
La agregación de las poblaciones de las moscas blancas se puede cuantificar mediante la Ley potencial de Taylor (TAYLOR, 1961), basada en la relación existente entre la varianza y la media de cada muestreo. Por otra parte, los índices de Taylor "a" y "b" son también utilizados para obtener el tamaño de muestra en un muestreo. Los valores del coeficiente "b" de Taylor que se obtiene para todos los estadios de desarrollo, en las especies A. floccosus, D. citri y P. myricae, indican que sus poblaciones muestran una distribución agregativa sobre las hojas (Tabla 2) (ARGOV et al., 1999; SOTO et al., 2002).
En general, los distintos estadios de desarrollo, en cada una de las especies, tienen pautas de agregación muy semejantes entre sí, con la excepción de P. myricae en la que los primeros estadios de desarrollo (huevos y ninfas de 1ª edad), muestran una agregación superior a los estadios posteriores. A. floccosus muestra, a todos los niveles poblacionales, unas pautas de agregación distintas a las que se observan en las otras dos especies de moscas blancas. Así, para una misma densidad poblacional, las muestras de A. floccosus tienen siempre una mayor tendencia a la agregación sobre las hojas.
Esta tendencia puede estar relacionada con los hábitos de realización de puesta: depositan los huevos en grupos compactos dispuestos en forma circular, y estos grupos a su vez se encuentran frecuentemente agregados en las hojas. P. myricae y D. citri, por el contrario, realizan las puestas de forma aislada.
Muestreo enumerativo
El muestreo enumerativo consiste en contar todos los organismos en cada una de las unidades de muestreo. El cálculo del tamaño de muestra para determinar el nivel poblacional, mediante este método, se realiza aplicando la fórmula de Green (GREEN, 1970). Con este tipo de muestreo se puede obtener el tamaño de muestra de las tres especies de moscas blancas. En el caso de huevos o ninfas de P. myricae y D. citri, el tamaño de la muestra, con una precisión del 25%, es de alrededor de 40 hojas para poblaciones por encima de 10 insectos por hoja. Para estas mismas especies, cuando las poblaciones son bajas (oscilando alrededor de un insecto por hoja), el número de hojas necesarias resulta bastante más elevado, alrededor de 100.
Estos valores son muy similares para las dos especies tanto para muestrear huevos como para el resto de estadios inmaduros (Figura 3). El tamaño de muestra para A. floccosus es mayor que para las dos especies anteriores. Su comportamiento fuertemente agregativo requiere tomar muestras con un número de hojas mucho más elevado, si se quiere alcanzar la misma precisión. Así, poblaciones de 10 ninfas por hoja, requieren muestrear aproximadamente unas 250 hojas (Figura 4). El número de insectos por hoja en esta especie suele ser mucho más elevado que en las otras dos, ya que las ninfas de A. floccosus son de menor tamaño y tienen tendencia a disponerse juntas en las hojas.
Es frecuente en la mosca blanca algodonosa contar poblaciones de cientos e incluso miles de individuos por hoja, sobre todo, en el estado de huevo. Pero aún, a densidades poblacionales muy altas, el número de hojas a muestrear se mantiene elevado.
Muestreo binomial
El muestreo binomial realizado por presencia-ausencia de individuos, y basado en separar el número de unidades muestrales ocupadas de las que no lo están, en nuestro caso, por moscas blancas, precisa la existencia de una clara relación entre la proporción de hojas ocupadas y el número de insectos por hoja. Wilson y Room, por medio de su formula teórica, permiten ajustar estos datos basándose en la distribución binomial negativa y los índices de Taylor.
Al aplicar dicha formula, la curva obtenida para P. myricae y D. citri se ajusta bastante bien a los datos reales. Esto permite emplear la ecuación teórica para calcular la densidad de dichas moscas blancas a partir de la proporción de hojas ocupadas. No ocurre lo mismo en la especie de mosca blanca A. floccosus, en la cual los datos reales quedan, mayoritariamente, por debajo de la curva teórica. Esto demuestra que la curva ajustada, en esta especie, no es un buen estimador de los valores observados. Según el muestreo binomial, los resultados muestran que para muestrear P. myricae y D. citri, se requiere la observación de unas 300 a 350 hojas para una población media de un insecto por hoja. Estos valores de tamaño de muestra son el triple de los requeridos con el muestreo enumerativo a la misma densidad poblacional, acentuándose las diferencias entre ambos métodos de muestreo a niveles poblacionales más altos.
Por tanto, el muestreo binomial, en estas dos especies, no parece simplificar el procedimiento de muestreo enumerativo ya que requiere tamaños de muestra mucho más elevados. Posiblemente, sea más rápido y sencillo en estos casos, contar todos los individuos en cada una de las unidades muestrales que realizar muestreos binomiales. El mismo método de muestreo binomial aplicado a la especie A. floccosus, exige la observación de una cantidad de hojas muy elevada: alrededor de 1.250 hojas para densidades poblacionales de 100 insectos por hoja. Con densidades poblacionales mayores o menores, el número de hojas que se debe muestrear es aún más elevado. Por tanto, debido a sus características pautas de agregación sobre las hojas, el método binomial resulta totalmente impracticable en la especie A. floccosus.
Muestreo por índices de ocupación
En el caso de A. floccosus ninguno de los dos métodos anteriores, ni el enumerativo ni el binomial, resultan prácticos para evaluar sus poblaciones. Esta especie de mosca blanca tiende a agregar sus individuos en las hojas en zonas definidas, compartiendo la secreción cérea algodonosa y la melaza que les sirve de protección. Según esto, es bastante fácil determinar en una hoja la zona invadida y la zona libre de esta masa algodonosa. Basándonos en este comportamiento, se expone para esta especie, un nuevo método de muestreo más sencillo y económico que los vistos anteriormente (SOTO et al., 2002). Este nuevo método de muestreo se basa en calificar con un índice de ocupación de entre 0 y 10 el envés de la hoja, dependiendo de que el porcentaje de ocupación de esta superficie foliar oscile entre el 0 y el 100%. Los parámetros de Taylor calculados reflejan bien las pautas de agregación cuando se mide la población con estos índices.
La agregación de las poblaciones queda caracterizada en dos grupos claramente diferenciados: huevos y ninfas de primera edad por un lado y el resto de fases ninfales por el otro. El tamaño de muestra obtenido para alcanzar la precisión del 25%, en función de dichos índices, facilita el muestreo de esta especie de mosca blanca. Mediante estos índices, y cuando el porcentaje de ocupación está alrededor del 10%, la observación de 40 hojas para el muestreo de huevos y ninfas de primera edad de A. floccosus, y de 100 hojas, para ninfas desarrolladas, es suficiente para evaluar sus poblaciones (Figura 5). Cuando los niveles poblacionales de esta especie sobre las hojas son más elevados, el tamaño de muestra requerido incluso se reduce, esto permite muestrear las poblaciones de A. floccosus mucho más rápidamente que con los muestreos enumerativo o binomial de sus individuos.
BIBLIOGRAFÍA
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