La agricultura debido a su fuerte dependencia de las condiciones climáticas es un sector que se verá seriamente afectado por las consecuencias del Cambio Climático (CC). Las condiciones ambientales ejercen una marcada influencia sobre los diferentes componentes de los patosistemas agrícolas. Por tanto, es necesario determinar y comprender el efecto que las modificaciones ambientales que se prevé pueda conllevar el CC van a ejercer en la actividad de los agentes fitopatógenos y el desarrollo de enfermedad, así como en la actividad y eficacia de sus agentes de control biológico (ACBs). En el presente trabajo se han desarrollado modelos de riesgo para un hongo fitopatógeno y sus ACBs tanto en escenarios de clima actual como futuro utilizando como patosistema modelo Fusarium oxysporum f. sp. Ciceris (FOC)/Garbanzo. Este patosistema fue seleccionado por la gran experiencia de que disponemos en nuestro grupo de investigación en la modelización de la epidemiología y control biológico de la enfermedad.
Este trabajo fue el ganador del Premio SEF-PHYTOMA, en su 11ª edición, del XV Congreso de la Sociedad Española de Fitopatología (SEF).
Cambio climático (CC) y enfermedades de cultivos
El CC, definido como "cambio de clima atribuido directa o indirectamente a actividades humanas que alteran la composición de la atmósfera mundial y que viene a añadirse a la variabilidad natural del clima observada durante periodos de tiempo comparables",constituye uno de los ejes centrales entorno al cual gira la preocupación medioambiental,tanto en el ámbito más puramente científico comoen el de la sociedad en general, ya que se prevénimpactos significativos en aspectos tan disparescomo las actividades agrícolas, la salud humana,los sistemas naturales, o sectores financieros comoel de los seguros (IPCC, 2007).
La agricultura, dada su fuerte dependencia de las condiciones climáticas, es un sector que se verá seriamente afectado por las consecuencias del CC, aunque se prevé que afectará de forma no homogénea en diferentes partes del mundo. Los efectos resultantes dependerán fundamentalmente de las condiciones climáticas y del suelo actuales, la dirección del cambio y la disponibilidad de recursos e infraestructura para hacerle frente (RABBINGE y VAN DIEPEN, 2000).
En este sentido, las condiciones ambientales ejercen una marcada influencia sobre los diferentes componentes de los patosistemas agrícolas, regulando tanto el desarrollo de enfermedad como el nivel de eficacia de medidas de control, siendo las de naturaleza biológica mediante la aplicación ACBs especialmente vulnerables a su variación.
Por tanto, es obvio que las modificaciones ambientales que se prevé pueda conllevar el CC podrán modificar no solo la actividad de los agentes fitopatógenos y el desarrollo de la enfermedad, sino la actividad y eficacia de los ACBs (Figura 1).
La Fusariosis Vascular del Garbanzo (FVG)
La FVG ha sido diagnosticada en la mayoría de países cultivadores en los cinco continentes, entre los que se encuentran Argelia, Argentina, Australia, Bangladesh, Birmania, Chile, China, Colombia, EE.UU. (California), Egipto, España, Etiopía, Hungría, India, Irak, Irán, Israel, Italia, Kenia, Líbano, Malawi, Marruecos, México, Nepal, Pakistán, Perú, Siria, Sri Lanka, Sudán, Túnez, Turquía, Uganda, la ex-Unión Soviética y Zambia (LANDA y JIMÉNEZ-DÍAZ, 2010) (Figura 4). Esta enfermedad es considerada como uno de los principales factores limitantes del cultivo de garbanzo en California, la Cuenca Mediterránea y el Subcontinente Indio (JIMÉNEZDÍAZet al., 2011), en los que puede reducir tanto el rendimiento como el peso por semilla, originando pérdidas del 10-40% de la cosecha anual según el país; si bien ataques severos pueden causar la pérdida total del cultivo (LANDA y JIMÉNEZ-DÍAZ, 2010).
La FVG es causada por la forma specialis (f. sp.) monofilética ciceris del complejo de especies Fusarium oxysporum Schlechtend.:Fr., un hongo de reproducción estrictamente asexual. En FOC se han identificado ocho razas patogénicas denominadas razas 0, 1B/C, 1A, 2, 3, 4, 5, y 6. La distribución de razas ha sido descrita para diversos países y regiones como California y España (razas 0, 1A, 1B/C, 5 y 6), India (razas 1A, 2, 3 y 4), Siria, Túnez y Turquía (razas 0 y 1B/C), Israel (razas 0, 1A, 1B/C y 6), Marruecos (razas 1A y 6) y Líbano (raza 0) (HAWARE y NENE 1982; JIMÉNEZ-DÍAZ et al., 2011). Las razas 0 y 5 son las de menor y mayor virulencia, respectivamente, de las cinco identificadas en España.
La capacidad del patógeno para sobrevivir prolongadamente en el suelo mediante clamidosporas, así como de infectar asintomáticamente otros cultivos, leguminosos o no, dificulta en gran medida el control de la enfermedad (LANDA y JIMÉNEZ-DÍAZ, 2010). El método más efectivo y económico para controlar la FVG es la utilización de cultivares resistentes. Sin embargo, la eficiencia de éstos está amenazada por la diversidad patogénica de FOC. Adicionalmente, la estabilidad de la resistencia a la FVG en determinados cultivares de garbanzo puede ser influida de forma significativa por la temperatura (LANDA, et al., 2001; 2006). Por ello, la disponibilidad de cultivares de garbanzo de interés agronómico y comercial con resistencia completa o parcial a algunas de las razas de FOC hace necesario desarrollar o combinar otras medidas de lucha, fundamentalmente la aplicación de ACBs o la modificación de prácticas culturales, que complementen dicha resistencia para el control de esta enfermedad. De esta forma, en nuestro grupo de investigación hemos aislado y caracterizado aislados no patogénicos de F. oxysporum, así como estirpes de Bacillus spp. y Pseudomonasfluorescens, asociados a la rizosfera de garbanzo, que son eficientes en el control biológico de la FVG en condiciones ambientales controladas y de campo (LANDA et al., 1997; 2001; 2004).
Modelización del desarrollo de la FVG y de la eficacia de ACBs en suprimir la FVG
El desarrollo de la FVG está influido por la virulencia de la raza del patógeno, la densidad de inóculo de la misma existente en el suelo, las condiciones ambientales (fundamentalmente temperatura del aire y del suelo, pH y humedad del suelo, etc.) y la susceptibilidad del cultivar. Por ello, en nuestro grupo de investigación se han desarrollado modelos para cuantificar el efecto de la temperatura tanto en el crecimiento y la actividad patogénica de FOC, como en la estabilidad de la resistencia (DURO ALMAZÁN, 2000; LANDA et al., 2001; 2004; 2006; MAYA BOLÍVAR, 2002; NAVAS-CORTÉS et al., 2000a; 2007) (Figura 2). Para ello se ha modelizado el desarrollo temporal de las epidemias de FVG en función de la densidad de inóculo del patógeno, la susceptibilidad del cultivar, y sus interacciones, utilizando las razas 0 y 5 de FOC. Ello nos ha permitido obtener superficies de respuesta y Modelos de Riesgo para cada combinación raza de FOC-cultivar de garbanzo, que relacionan funcionalmente la variación del inicio de síntomas (medido por el período de incubación o PI), la tasa de progreso de enfermedad y la cantidad de enfermedad en función de la densidad de inóculo del patógeno y de la temperatura del suelo (LANDA et al., 2001; NAVAS CORTÉS et al., 2000a; 2007). Los modelos indican que los valores umbrales de densidad de inóculo de FOC y temperatura del suelo necesarios para el desarrollo de epidemias severas de FVG dependen de la virulencia de la raza del patógeno, y en segundo término de la susceptibilidad del cultivar de garbanzo a ella. La utilización de los Modelos de Riesgo desarrollados puede ser de ayuda en la elección del lugar de siembra en función de la raza del patógeno presente en el suelo, su densidad de inóculo, la resistencia del cultivar y las condiciones ambientales, minimizando así el riesgo de epidemias severas (Figura 2) (NAVAS-CORTÉS et al., 2000a; 2007). Igualmente estos modelos pueden ayudar a predecir las situaciones de favorabilidad para el desarrollo de la FVG en diversas condiciones climáticas por tratarse de zonas geográficas distintas o situaciones ambientales diferentes asociadas con el CC.
De la misma forma que los factores bióticos y abióticos del medio modifican el desarrollo de la FVG, la actividad y eficacia de los ACBs en suprimir el desarrollo de ésta se ve influida por los mismos factores, debido a la naturaleza de organismo vivo de los ACBs. Nuestros estudios han demostrado que actividades relacionadas con el biocontrol tan importantes en un ACB como el crecimiento, la producción de compuestos con actividad antimicrobiana frente a FOC, y la colonización de la rizosfera de garbanzo se ven fuertemente influenciados por factores ambientales, fundamentalmente la temperatura (LANDAet al., 2001; 2004). Asimismo, la eficiencia de estos ACBs está significativamente influida por el cultivar, independientemente de la reacción de éste a FOC, así como por factores inherentes del patosistema (i.e., densidad de inóculo del patógeno y temperatura ambiental) que determinan tanto el nivel de desarrollo de la enfermedad como la capacidad de los ACBs de suprimir ésta (Figura 3). Así, a la temperatura óptima para la FVG los ACBs suprimieron el desarrollo de la enfermedad respecto al control no tratado sólo a las densidades de inóculo de la raza 5 del patógeno más bajas. En cambio, la eficiencia de los ACBs fue mayor a temperaturas menos favorables para la FVG y en particular a las densidades de inóculo más bajas de dicha raza (Figura 3) (LANDA et al., 2001). Adicionalmente, la combinación de ACBs con la modificación de prácticas culturales, como el adelanto de la fecha de siembra, puede favorecer el control de la FVG causada por la raza 5 de FOC. De una parte, el adelanto de la fecha de siembra de garbanzo en el sur de España desde la siembras tradicionales en primavera a mediados de invierno, que propicia al cultivo el escape del ambiente favorable para el desarrollo de la enfermedad, retrasa el inicio, ralentizan el desarrollo y reducen la cantidad final de FVG; al tiempo que incrementa el rendimiento del cultivo (NAVAS CORTÉS et al., 1998; 2000b; LANDA et al., 2004). Los tratamientos con los ACBs redujeron significativamente el desarrollo de la FVG y afectaron favorablemente la producción en los cultivos sembrados en condiciones menos favorables para la FVG. Sin embargo, la protección conferida contra el desarrollo de la FVG fue escasa en los cultivos sembrados en condiciones altamente favorables para el desarrollo de la enfermedad (raza 5 del patógeno en el suelo y ambiente muy favorable para la enfermedad) (LANDA et al., 2004).
Modelos de favorabilidad climática. Modelo Climex
El mapeado climático es una herramienta útil que permite predecir el riesgo o distribución potencial de organismos en nuevas áreas en base a la respuesta de éstos a las condiciones climáticas prevalentes en su área de origen (BAKER et al., 2000). Existen diversos modelos de mapeado de riesgo basados en las condiciones climáticas, ej., BIOCLIM, CLIMEX, DOMAIN, GARP, HABITAT (KRITICOS Y RANDALL, 2001; MAGAREY et al., 2006). Entre ellos, CLIMEXTM 3.0.2 (Hearne Scientific, Melbourne, Vic., Australia; Sutherst et al., 2007) ha sido utilizado para llevar a cabo diversos análisis de riesgo en plagas de artrópodos, malas hierbas y patógenos tanto en condiciones de clima actual (ej.: BRASIER et al., 1996; BRASIER and SCOTT, 1994; MATSUKI et al., 2001) como en escenarios de CC (ej.: KRITICOS et al., 2003; POTTER et al., 2009; WATTet al., 2009).
Modelos de favorabilidad climática para la Fusariosis vascular del garbanzo (FVG) y sus agentes de biocontrol (ACBs)
En este trabajo se han desarrollado modelos de riesgo tanto en escenarios de clima actual y futuro para el patosistema Garbanzo/FOC-raza 5 (la más virulenta de las descritas) y dos de sus ACBs, P.fluorescens RGAF19 y RG26, que fueron los que mostraron los mayores niveles de acción de biocontrol.
Para ello, se han desarrollado modelos de simulación ecoclimática CLIMEX utilizando una base de datos meteorológicos global interpolada espacialmente (10" malla, CRU, University of East Anglia, Norwich, Reino Unido) adaptada para su uso en CLIMEX y parámetros biológicos englobados en un índice ecoclimático (IE) que cuantifica la adecuación de un determinado lugar para el establecimiento de la especie microbiana en estudio (i.e., FOC-raza 5 y P. fluorescens RGAF19 y RG26).
En una primera fase, se estimaron los parámetros del modelo asociados a la distribución geográfica de FOC-raza 5 y P. fluorescens RGAF19 y RG26 en un proceso iterativo en el que su distribución potencial fue obtenida en base a valores umbrales y óptimos de temperatura y humedad de suelo que habíamos determinado experimentalmente en investigaciones previas y que se han descrito en apartados anteriores (DURO ALMAZÁN, 2000; LANDA etal., 2001; 2004; 2006; MAYA BOLÍVAR, 2002; NAVASCORTÉSet al., 2000a; 2007). Esta distribución estimada se comparó con la distribución geográfica conocida del patógeno obtenida de diversas fuentes de la literatura fitopatológica (LANDA y JIMÉNEZ-DÍAZ, 2010). Finalmente, se estimaron los cambios en el IE y/o distribución geográfica de FOC-raza 5 y P. fluorescens RGAF19 y RG26 en función de diversos escenarios socio-económicos (SRES) de CC establecidos por el Panel Intergubernamental de Expertos sobre CC (IPCC) para la región Mediterránea y Europa. Estos escenarios comprenden una línea evolutiva similar en lo que respecta a sus características demográficas, sociales, económicas y de cambio tecnológico y está constituido por cuatro familias: A1, A2, B1 y B2 (IPCC, 2007). Para este trabajo se han seleccionado los escenarios y líneas evolutivas A2 para los períodos 2011-2040
SRES A2-2020) y 2070-2100 (SRES A2-2080) y B2 para el período 2070-2100 (SRES B2-2080). La familia de escenarios y línea evolutiva A2 describe un mundo muy heterogéneo en el que se persigue la autosuficiencia y preservación de las identidades locales. Los perfiles de fertilidad en las distintas regiones tienden a converger muy lentamente, lo cual acarrea un aumento continuo constante de la población. La familia de escenarios y línea evolutiva B2 describe un mundo en el que se hace hincapié en las soluciones locales a la sostenibilidad económica, social y ambiental. Se trata de un mundo cuya población mundial crece continuamente, a un ritmo menor al de la línea evolutiva A2, con niveles medios de desarrollo económico y cambios tecnológicos menos rápidos aunque también orientado hacia la protección ambiental y a la equidad social, y se centra en las escalas local y regional (IPCC, 2007). Los modelos de clima global y regional, así como los valores temperatura media y concentración de CO2 atmosférico utilizados se presentan en la Tabla 1. El impacto del CC con estos modelos se estima por tanto en términos de las modificaciones en la distribución de la especie en el estudio a una serie de condiciones climáticas que representan el rango de escenarios IPCC; por lo tanto los resultados deben ser vistos como proyecciones y no como predicciones.
Nuestros resultados mostraron como el modelo estimó todas las áreas geográficas donde FOC ya ha sido descrito como climáticamente adecuadas para la ocurrencia de la FVG. Así, en las condiciones de clima actual, las áreas de clima Mediterráneo (sur de Europa, sur y norte de América y Australia), Oriente Medio, Subcontinente Indio, y centro y sur de África, presentan condiciones climáticas adecuadas para la supervivencia de FOC y desarrollo de la FVG (Figura 4). En la región Mediterránea, en las condiciones de clima actual, la distribución de FOC-raza 5 y la acción potencial de biocontrol de P. fluorescens RGAF19 y RG26 está limitada fundamentalmente por el efecto perjudicial (estrés) que sobre su supervivencia y desarrollo ejercen las temperaturas bajas prevalentes en el centro y norte de Europa. Por el contrario son las condiciones de aridez y altas temperaturas las que limitan su desarrollo en los países del norte de África. Como consecuencia del CC, las proyecciones indican una extensión en las zonas potencialmente favorables para el desarrollo de FOC-raza 5 y la acción potencial de biocontrol de P. fluorescens RGAF19 y RG26 hacia el centro de Europa, incluyendo el sur de Francia, centro de Italia, República Checa, Eslovaquia, centro-este de Alemania y suroeste de Polonia para el escenario SRES A2-2020. Similarmente, para este mismo escenario en el último tercio del siglo XXI, i.e., SRES A2-2080, esta área se extendería a gran parte de Francia, norte de Italia, sur del Reino Unido, sur de Irlanda y Ucrania (Figura 5, paneles superiores). En gran medida tanto el patógeno como los ACBs compartirían una distribución geográfica similar, no obstante los valores del IE son menores para los ACBs que para FOC-raza 5, lo que indicaría una disminución de su actividad de biocontrol en las áreas más alejadas de la cuenca Mediterránea (Figura 5, paneles inferiores). Para el escenario SRES B2-2080 las proyecciones indican valores intermedios tanto en rango geográfico como IE a los indicados para los otros dos escenarios (datos no mostrados).
Conclusiones
El uso de modelos de estimación de riesgo basados en condiciones climáticas permite estimar la distribución geográfica de agentes fitopatógenos y sus ACBs, así como determinar cómo los factores climáticos pueden interaccionar tanto en escenarios de clima actual como futuros asociados al CC (Figura 1). En consecuencia estos modelos resultan de gran utilidad para el diseño de nuevas estrategias para el uso eficiente y mayor eficacia en la actividad de ACBs bien seleccionados por estar adaptados al área geográfica y cultivo de actuación.
Agradecimientos: Este trabajo ha sido parcialmente financiado por el proyecto P08-AGR-03528 de la Consejería de Economía, Innovación y Ciencia de la Junta de Andalucía.
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