INTRODUCCIÓN
La lechuga es un cultivo de alto valor económico y de impacto social que se encuentra distribuida por toda la Península Ibérica, extendiéndose
también a las islas Baleares y Canarias. Prueba de su importancia, es que España ha ocupado durante la última década, el primer lugar en
la producción de lechuga de la Unión Europea, así como los primeros puestos a nivel mundial (FAOSTAT, 2009). El sistema de producción
predominante es al aire libre en regadío (7164 ha) (Foto 1), aunque también existe menor proporción de producción bajo cubierta y cultivos
de secano (MARM, 2009).
En lo que a plagas se refiere, los pulgones constituyen la plaga clave del cultivo ocasionando en la lechuga un daño principalmente de tipo
cosmético. Además, estos insectos pueden ejercer un potencial daño indirecto, al comportarse como vectores de distintos virus vegetales,
principalmente del virus del mosaico de la lechuga (Lettuce mosaic virus, LMV). En ese escenario productivo el agricultor tiene el reto de
llegar a la cosecha con un producto de alta calidad, que comprende la nula presencia de pulgones, respetando a su vez, el límite máximo de
residuos (LMR) y los plazos de seguridad establecidos en la normativa vigente para cada materia activa insecticida.
Para lograr un control eficiente de esta plaga, al mismo tiempo que cumplir con las exigencias de calidad señaladas anteriormente, los
agricultores utilizan principalmente insecticidas selectivos, cultivares tolerantes o resistentes y en menor proporción se encuentra el uso de
enemigos naturales.

Dinámica poblacional de pulgones
en lechuga y su incidencia
como vectores de virus

Entre las especies de pulgones citados en lechuga
es importante distinguir aquellas que son colonizantes
del cultivo y ocasionan principalmente
daños de tipo cosmético, de aquellas que son no
colonizantes, pero que al transitar por el cultivo
juegan un papel importante en la epidemiología
de virus de tipo no persistentes, tales como Cucumber
mosaic virus (CMV) y del LMV (MORENO y
col. 2004, NEBREDA y col. 2004).
Una prospección de tres años consecutivos
en cultivos de lechuga en distintas regiones de la
Península Ibérica ha permitido determinar que las
principales especies de pulgones no colonizantes
capturadas con trampas tipo Moericke e Irwin
(1980) en primavera eran Hyperomyzus lactucae L.
y Brachycaudus helychrysi (Kaltenbach) en las regiones
de Madrid y Murcia. En otoño, las especies
predominantes fueron Hyadaphis coriandri (Das)
seguida de Aphis spiraecola (Pagenstecher) en la
región de Madrid. Sin embargo, en la región de
Murcia predominaron A. spiraecola y Myzus persicae
(Sulzer) (NEBREDA y col. 2004). Es importante
destacar que la trampa Moericke capturó mayor
diversidad de especies de pulgones, mientras que
la trampa tipo Irwin destacó por estimar mejor la
actividad de vuelo de las especies no colonizantes
involucradas en la dispersión de virus (actividad
vectorial). Esto se debe a que la trampa Irwin
consta de una baldosa de color verde similar al
color del cultivo. Cuando estas especies de pulgones
no colonizantes aterrizan y prueban sobre
lechugas infectadas, se convierten en potenciales
transmisores de LMV a plantas sanas, actuando de
esta manera como responsables de la dispersión
del virus dentro del cultivo (MORENO y col., 2007a).
Con el fin de identificar cuales especies tenian
mayor propensión vectorial, es decir, cual era su
capacidad para transmitir LMV en condiciones de
campo, se empleo una trampa de hilos de intercepción
en un una parcela experimental de lechuga
inoculada con dicho virus en la zona Centro. Las
especies predominantes capturadas en la trampa
fueron: M. persicae, Aphis craccivora Koch, A.
spiraecola, Macrosiphum euphorbiae (Thomas) y
en muy baja proporción Uroleucon sp. Ésta última
especie junto con M. persicae, M. euphorbiae y A.
spiraecola se comportaron como transmisoras de
LMV en condiciones de campo (MORALES, 2008a).
Con respecto a los pulgones colonizantes en
la zona Centro se observó que aterrizan y comienzan
a formar colonias sobre las plantas de lechuga
entre los 7 a 15 días posteriores al transplante
(principios de marzo). En muestreos realizados en
campos comerciales en dicha región se comprobó
que Nasonovia ribisnigri (Mosley) es la
especie más abundante que coloniza a este cultivo
comportándose como anholocíclico. Las especies
que le siguieron en abundancia fueron Aulacorthum
solani (Kaltenbach) en cultivos de otoño y
M. euphorbiae en cultivos de primavera
(NEBREDA y col. 2004). Otra especie que se encontró
frecuentemente colonizando cultivos de primavera
fue Acyrthosiphon lactucae L. (MORALES, 2008a, DÍAZ
y col., 2010). El daño ejercido por N. ribisnigri
es principalmente de tipo cosmético ya que se ha
comprobado que es portador pero no transmisor de
LMV (MORENO y col., 2004; MORALES, 2008a). Aún
así, el "pulgón de la lechuga" es la especie que
mayores dificultades presenta para su control, debido
a que ocupa las hojas centrales de la planta y
luego del acogollado, el muestreo se dificulta y los
insecticidas de contacto no consiguen controlarlo
adecuadamente. Además, desde hace varios años
se ha manifestado resistencia a varios principios
activos por lo cual, una selección apropiada de
materias activas aplicadas en forma temprana, combinadas
con el uso de resistencia varietal parecen
ser las estrategias con mayores posibilidades de
futuro. Existen variedades de lechuga resistentes
a N. ribisnigri (EENINK y col., 1982) que están disponibles
comercialmente, aunque recientemente
se han descubierto biotipos capaces de vencer esta
resistencia conocida desde hace décadas. Estudios
sobre su bioecología han determinado que es una
especie que sobrevive y se adapta mejor a bajas
temperaturas (8oC) que a altas (28oC). Sin embargo,
su mayor tasa de crecimiento poblacional se
obtuvo a 24oC, lo cual coincide con las temperaturas
medias del ciclo de cultivo en primavera
(DÍAZ y FERERES, 2005). Además, se determinó que
la minima temperatura umbral para su desarrollo
es de 3,1oC y que necesita acumular 131 gradosdía
para completar su ciclo biológico (DÍAZ y col.,
2007a). Con estos parámetros térmicos es posible
elaborar un modelo de predicción de la plaga de
fácil aplicación por el agricultor, previa validación
en cada zona de producción.
En años o zonas de producción en los cuales
la población del pulgón de la lechuga es baja, A.
lactucae muestra preferencia por ocupar las hojas
internas de la planta, mientras que M. euphorbiae
ocupa claramente el envés de las hojas externas de
la misma. La temperatura de vuelo para esta especie
fue determinada en la zona Centro mediante capturas
con malla de hilos en 14,7oC, mientras que la
determinada para N. ribisnigri en laboratorio fue de
17oC (MORALES y FERERES, 2008b). En experimentos
de dispersión llevados a cabo en invernadero en
primavera se observó que la dispersión secundaria
en N. ribisnigri se debe principalmente a la forma
áptera de la especie ya que manifestó mayor movimiento
7 días posteriores a ser liberados de un foco
central que los individuos alados. Sin embargo,
en otoño tanto los individuos ápteros como los
alados mostraron una reducida dispersión inicial.
En ambas estaciones de crecimiento, el mayor número
de plantas colonizadas por esta especie de
pulgón fue mayor cuando la población se inició con
individuos ápteros, hecho que sucede en el campo
en las semanas siguientes al establecimiento de los
primeros individuos alados (DÍAZ 2005). También se
demostró una buena correlación entre la densidad
de N. ribisnigri totales por planta y el porcentaje
de plantas infestadas por al menos un pulgón o
5 pulgones, lo cual permite reducir el tiempo de
muestreo (NEBREDA y col., 2005b).

Uso de barreras físicas

Para cultivos de lechuga al aire libre se ha estudiado
el uso de cubiertas agrotextiles, observándose
un efecto beneficioso para el cultivo durante el período
más frío del año. Para lograr el éxito deseado,
es necesario comprobar el estado sanitario del cultivo
antes de la colocación de la cubierta, ya que el
mismo debe encontrarse libre de insectos. En caso
contrario, las poblaciones de insectos se verían
favorecidas por las condiciones térmicas generadas
por la cubierta y la misma actuaría como una jaula
de exclusión para enemigos naturales. Asimismo,
es fundamental considerar que la cosecha del cultivo
debe realizarse inmediatamente después de
retirar la cubierta para impedir la floración prematura
y la reducción del peso de la planta (NEBREDA
y col., 2005a). Esta barrera ha sido adoptada por
los agricultores en forma bastante generalizada,
especialmente por aquellos cuya producción que
se destina a IV gama. Esta técnica de cultivo se usa
no solo en lechuga, sino en otros muchos cultivos
horticolas como el melón en el Levante español o
el broculi en la región de Navarra.
Para la producción de lechuga protegida, los
nuevos materiales fotoselectivos existentes en el
mercado, se presentan como una herramienta
prometedora para el control de pulgones y virosis
en este cultivo. Se trata de plásticos y mallas capaces
de absorber la radiación en la fracción del espectro
electromagnético comprendido entre 280 y 400 nm,
creando así ambientes en los cuales los insectos
pierden la capacidad de orientación durante el vuelo
y localización de la planta, reduciendo la incidencia
de daños directos e indirectos (DÍAZ y col., 2007b).
El plástico AD-IRAV (Ginegar Plastic Products Co.,
Ginegar, Israel) usado como cubierta de un cultivo
de lechuga en Sartaguda (Navarra) fue efectivo para
reducir la abundancia y retrasar la colonización
de M. euphorbiae y A. lactucae, incrementando así
el porcentaje de plantas comerciales. Este efecto
positivo se observó también sobre la población de
Frankliniella occidentalis Pergande y en el porcentaje
de plantas infectadas con Tomato spotted wild virus
(TSWV). Sin embargo, no se alcanzó el control deseado
de la población de Trialeurodes vaporariorum
(Westwood) (DÍAZ y col., 2006).
Otro material con características absorbentes de
luz UV es la malla BioNet® con la cual se comprobó
en la zona Centro de España, que redujo la tasa
de infección por CMV y LMV comparado con una
malla convencional de 50 mesh. Este efecto se debe
probablemente a la baja densidad poblacional y/o
a la baja tasa de dispersión alcanzada por su vector
M. euphorbiae en el ambiente cubierto con BioNet®.
También se observó que la distribución espacial de
los virus dentro del invernadero fue al azar mientras
que la dispersión no estuvo asociada con el patrón
de distribución del vector (LEGARREA y col., 2009).

Control biológico

El corto ciclo de producción de la lechuga, la predominancia
de producción al aire libre y la nula tolerancia
de los mercados y consumidores, en lo referido a
la presencia de insectos (incluyendo a los enemigos
naturales) o sus exuvias, dificultan la implementación
de una estrategia basada exclusivamente en
el uso de enemigos naturales. A pesar de ello, los
agentes de biocontrol natural ejercen una reducción
significativa de las poblaciones de pulgones, especialmente
cuando se acompaña con un uso racional
de insecticidas selectivos. Estos enemigos naturales
pueden potenciarse en el cultivo de lechuga mediante
el desarrollo de una estrategia de Control Biológico
por Conservación (CBC) a través de la conservación
de la biodiversidad funcional presente en recursos
externos al cultivo, tales como las que constituyen
las comunidades vegetales naturales presentes en
los márgenes de los cultivos o las de vegetación
introducida para tal fin.
En prospecciones realizadas durante varios
años en lechuga se comprobó que el parasitoide
Aphidius ervi Haliday fue la especie más abundante y la cual mostró una clara preferencia por la especie de pulgón M. euphorbiae, tanto en cultivos de primavera como de otoño (NEBREDA y col., 2005b).

Sin embargo, su abundancia podría verse alterada
cuando los pulgones se alimentan de lechugas infectadas
con Turnip yellows virus (TuYV), ya que
se ha constatado una significativa reducción de la
tasa de desarrollo y un incremento de mortalidad
de A. ervi sobre M. euphorbiae en presencia de este
virus (CALVO y FERERES, 2009).
La especie de parasitoide más abundante que se
encontró actuando sobre N. ribisnigri fue Aphidius
hieraciorum Stary en primavera y Aphidius colemanii
Viereck en cultivos de otoño. Esta observación
constituye el primer hallazgo de A. hieraciorum parasitando
al pulgón de la lechuga en España. También
se registró a A. ervi actuando como parasitoide de N.
ribisnigri en cultivos de primavera y otoño, aunque
en una proporción mucho menor comparado con M.
euphorbiae (NEBREDA y col., 2005b). Además, fueron
identificadas otras especies de avispitas endoparásitas
en baja densidad, tales como, Praon volucre
(Haliday) y Aphidius matricariae Haliday (NEBREDA y
col., 2005b; MORALES y col., 2007).
En cuanto a los depredadores, tres especies de
antocóridos identificadas como Orius majusculus
(Reuter), Orius laevigatus (Fieber) y Orius horvathi
(Reuter) resultaron ser las más abundantes en cultivos
de producción otoñal en la zona Centro, seguido
de ácaros depredadores identificados como Allothrombium
pulvinum Swing, Anystis baccarum (L.),
Leptus sp., y Phytoseiius sp.. En menor proporción
se encontraron especies de las familia de los míridos,
estafilínidos, sírfidos y coccinélidos (MORALES y col.,
2006, MORALES y col., 2007). Sin embargo, en cultivos
de primavera los depredadores más abundantes
fueron los sírfidos (MORALES y col., 2006, MORALES y
col., 2007, DÍAZ y col., 2010). Las especies identificadas
fueron Episyrphus balteatus (De Geer) y
Eupeodes corollae (Fabricius) más abundantes antes
del acogollado del cultivo (desde mediados a finales
de abril), mientras que Sphaerophoria ruepellii
(Wiedemann) y Sphaerophoria scripta L.
predominaron durante el período comprendido entre
el acogollado (durante el mes de mayo) y la cosecha
del cultivo. De estas dos últimas especies, S. scripta
fue claramente la especie más abundante, mientras
que S. ruepellii, se halló en menor proporción y no
se registró en primaveras secas (MARTÍNEZ, y col.
2009; DÍAZ y col., 2010).
Dentro de los entomopatógenos, el hongo Pandora
neoaphidis (Remaudière & Hennebert) Humber
(Foto 6) fue identificado como el único responsable
de las epizootias registradas, especialmente en cultivos
de primavera, contribuyendo así a la reducción
significativa de la población de pulgones en forma
natural (MORALES y col., 2007; DÍAZ y col., 2010). El
inconveniente que presenta este hongo específico de
pulgones, es la dificultad para cultivarlo en medio
artificial con vista a la producción de un micoinsecticida.
Por ello, la estrategia de CBC, se presenta
como la más adecuada para adelantar y potenciar las
epizootias causadas por P. neoaphidis, especialmente
útil cuando se trata de producciones orgánicas.
En estudios de distribución espacial se comprobó
que entre P. neoaphidis y las larvas de sírfidos no
existe riesgo de depredación intragremial a la escala
de campo estudiada, con lo cual ambos enemigos
podrían potenciarse mediante la estrategia de CBC
(DÍAZ y col., 2010).
El hongo P. neoaphidis fue identificado además
en colonias de pulgones de la vegetación
natural presente en los márgenes del cultivo de
lechuga, como Malva sp., Sylibum marianum L.
Gaerth. "cardo mariano" y especies de gramíneas,
tales como Hordeum murinum L. y Bromus sp..
Mediante la técnica de PCR se descartó la presencia
de infecciones mixtas con otras especies del orden
Entomophthorales, como Entomophthora planchoniana
(Cornu) y Coniodobolus obscurus (Hall &
Dunn). Estos resultados son coincidentes con la
identificación de hongos Entomophthorales en
pulgones provenientes de los cultivos de lechuga
cercanos a los bordes evaluados (DÍAZ y col., 2008)
Otro aspecto positivo encontrado en la vegetación
natural localizada dentro o adyacente al cultivo
de lechuga, es que la misma actúa como reservorio
de las siguientes combinaciones de pulgones no
colonizantes y especies de parasitoides: H. lactucae
parasitado por Aphidius sonchi Marshall y P. volucre;
B. helichrysi parasitado por Diaeretiella rapae
(McIntosh), Aphis fabae (Scopoli) por Lysiphlebus
testaceipes (Cresson), y Uroleucon sonchi L. por
Aphidius funebris MacKauer (NEBREDA y col., 2005b).
Para recomendar la conservación y/o promoción
de ciertas especies de la vegetación natural en
las proximidades de un cultivo de lechuga resulta
necesario evaluar previamente sus posibles efectos
negativos sobre el cultivo, como por ejemplo,
que las mismas sean reservorios de LMV. Sobre
este aspecto, se comprobó en la zona Centro que
especies tales como Sonchus tenerrimus L. y Sonchus
vulgaris (Rouy) actuarían como reservorio de
LMV en la primavera temprana (marzo), ya que se
encontraron plantas infectadas, previo a detectar
actividad de vuelo en los pulgones. Para el período
comprendido desde agosto a octubre, época en la
cual se detectó una mayor incidencia del virus en
la región de Madrid, las especies como Sonchus
oleraceus L., Malva sp., Senecio vulgaris L., Gallinsoga
parviflora Cav. y Chenopodium quinoa Wild.,
podrían actuar como fuente primaria de inóculo
durante el otoño temprano, coincidiendo con el
vuelo activo de especies de pulgones no colonizantes
en búsqueda de nuevas plantas hospederas.
Como estrategia preventiva se recomendaría
eliminar a estas especies de malas hierbas de las
áreas próximas a los cultivos, y reducir así que sus
semillas incrementen la fuente de inóculo de LMV
en el suelo (NEBREDA y col., 2004).
Las mismas consideraciones positivas y negativas
expuestas para evaluar y seleccionar especies
de la vegetación natural deben aplicarse a posibles
especies de vegetación introducida. Dentro de ellas,
las especies con flores cobran vital importancia
cuando se quiere promover la acción de las larvas
de sírfidos sobre los pulgones de la lechuga, ya que
los adultos necesitan de recursos externos a este
cultivo que le provean polen y néctar para alcanzar
la madurez reproductiva. Para tal fin, en 2008
se comenzó a seleccionar en La Poveda (Arganda
del Rey, Madrid), especies florales que resultasen
"atractivas" para los adultos de sírfidos, así como
que manifestasen buenos aspectos agronómicos,
como su capacidad competitiva o la fecha de siembra
adecuada para esta zona de producción. Hasta el
momento se ha observado que el mayor número de
visitas de S. scripta, especie más abundante y tardía
para esta zona de producción mostró preferencia por
Coriandrum sativum L. (MARTÍNEZ et al., 2009).
Las especies florales pueden también incluirse
dentro del cultivo tal como se realizó en una
finca comercial de lechuga en Pilar de la Horadada
(Alicante) en la que se intercalaron tres especies
florales atrayentes para sírfidos, como son
Lobularia marítima L., C. sativum y Foeniculum
vulgare (Miller) con el objetivo de determinar el
riesgo potencial de estas últimas en el desarrollo
de epidemias de LMV en lechuga. En ese cultivo se
comprobó que todas las plantas fueron negativas a
LMV. Sin embargo, cuando se realizaron ensayos
en laboratorio partiendo de lechugas infectadas con
LMV y usando como vector a M. persicae se intentó
transmitir el virus a la especies florales mencionadas
anteriormente y a Phacelia tanacetifolia Benth..
Las mismas presentaron el siguiente orden de
riesgo, P. tanacetifolia, C. sativum, F. vulgare, L.
maritima. Cuando estas mismas especies actuaron
como fuente de virus, sólo P. tanacetifolia y C. sativum
fueron capaces de transmitir virus a lechuga,
mientras que no se obtuvieron lechugas infectadas
con LMV cuando L. maritima se utilizó como fuente
de virus (MORALES, 2008a). Por tanto, entre las especies
ensayadas, L. maritima y F. vulgare serían
las más recomendables para ser introducidas en
cultivos de lechuga donde exista un alto riesgo
de virosis, con el fin de favorecer la presencia de
sírfidos afidófagos sin aumentar la propagación y
los reservorios de LMV.

Conclusiones

El control de pulgones en el cultivo de lechuga
debe focalizarse por una parte, en la optimización
de las herramientas que el agricultor tiene disponible
actualmente, tales como, el uso racional de
insecticidas selectivos y de variedades tolerantes o
resistentes a pulgones. Sin duda, estas herramientas
de acción deben apoyarse en los conocimientos
disponibles sobre la dinámica poblacional, la
bioecología de las especies de pulgones predominantes
en cada zona de producción, la implementación
de modelos predictivos y un método
de seguimiento poblacional ágil y seguro. En este
sentido, el uso de variedades de lechuga resistentes
a pulgones es una estrategia de gran futuro que
esta siendo abordada por diferentes empresas y
centros públicos de investigación con resultados
muy prometedores. Por otra parte, para cultivos al
aire libre el control de esta plaga será más eficaz y
estable en el tiempo cuando el mismo se realice con
una visión que exceda los límites propios del cultivo
y se integren recursos externos, como son los
márgenes naturales o introducidos que permitan
conservar la biodiversidad fomentando el control
biológico por conservación. En la implementación
del manejo del hábitat como parte del control integrado,
creemos que aún existe mucho camino
por recorrer, ya que deben dilucidarse complejas
relaciones multitróficas.
Para la producción de lechuga protegida estimamos
que los nuevos materiales que actúen
como una barrera física contra la plaga, al mismo
tiempo que mantengan o incrementen la calidad
y rendimiento del cultivo y sean compatibles con
otras herramientas como el control biológico permitirán
un gran avance hacia el control integrado
de pulgones de lechuga.

Abstract

This paper presents a summary of results from
several years of study on the population dynamics
of lettuce aphids, its incidence as virus vectors and
the different control tactics. Also, these studies
include highlights on the progress made in the
use of physical barriers based on agrotextiles and
photoselective materials. Furthermore, we describe
the parasitoids, predators and entomopathogenic
fungi found on lettuce aphids in the Central region
of the Iberian Peninsula as well as candidate
insectary plants to be used to enhance conservation
biological control programs.

Agradecimientos: A Fernando Pinto Lucio del
Servicio de Microscopía Electrónica, CCMA-CSIC.
Este trabajo fue financiado en el marco de los proyectos
del Plan Nacional de I+D+I, AGL-2000-
2006, AGL-2003-07532-C03, AGL-2005-01449/
AGR, AGL2007-66399-C03-02/AGR).