En este trabajo se entrega información sobre aspectos de la biología, importancia y manejo de Trialeurodes vaporariorum Westwood en tomate de invernadero en Chile central, junto con una descripción de metodología de crianza del parasitoide Encarsia formosa Gahan y fotografías de estados de desarrollo de ambos insectos.
Importancia de Trialeurodes vaporariorum en tomate deinvernadero en Chile central
La cosmopolita mosca blanca de los invernaderos, Trialeurodes vaporariorum Westwood, es una de las plagas de hortalizas más polífagas, en cuyos cultivos reduce significativamente el rendimiento y calidad (CASTRESANA, 1990). En Chile, es una plaga de importancia económica primaria en tomate, Lycopersicum esculentum Mill. en invernaderos de la comuna de Quillota, V Región (Estay, 1993, VARGAS y ALVEAR DE LA FUENTE 2000).
Además del daño físico a las plantas, que puede llegar a matar las plantas afectadas (LATORRE 1990, ALVEAR DE LA FUENTE, 2000), T. vaporariorum reduce la fotosíntesis y produce melaza que puede manchar y depreciar los frutos, particularmente con poblaciones altas. Sobre la melaza se desarrolla fumagina (Cladosporium sp.) cuyos depósitos llegan a cubrir las hojas y frutos, disminuyen la calidad de la cosecha y causan limpieza (ESTAY y BRUNA 2002).
En los últimos años, este insecto ha causado un gran aumento en el uso de plaguicidas en tomate en invernadero, lo que ha hecho que el cultivo sea menos rentable, tenga problemas de contaminación y se haya desarrollado resistencia a algunos insecticidas. Para mejorar su manejo es cada vez más necesario encontrar métodos alternativos al control químico (PENALOZA, 2000). Entre ellos destaca el control biológico con Encarsia Formosa Gahan (Hymenoptera: Aphelinidae) (BARRA, 2000, SOTO et al. 2000). Este parasitoide afecta directamente a los estados ninfales de su huésped al pincharlos con el oviscapto para reproducirse o alimentarse, lo que aumenta su eficiencia para controlar la plaga (LÓPEZ y BOTTO 1995).
En un esquema de manejo integrado (combinación de diversas metodologías de control), el control biológico se dirige a reforzar la acción de los enemigos naturales, además de complementar la acción de los insecticidas convencionales. Para ello, es necesario conocer los efectos de los plaguicidas y sus residuos sobre la población de fauna útil (CASTANER y GARRIDO 1995).
El objetivo de este trabajo fue desarrollar una crianza de E. formosa sobre T. vaporariorum en tomate, con miras a obtener material suficiente para evaluar posteriormente la toxicidad de algunos plaguicidas de uso común en invernadero, con el propósito de contribuir a la selección de plaguicidas menos dañinos al parasitoide en programas de manejo integrado de la plaga.
Ciclo de la mosca blanca de los invernaderos
T. vaporariorum presenta estadios de huevo, cuatro estados ninfales, pupa y adulto, los que se ubican de preferencia en el envés de las hojas (SANCHEZ 1994, ESTAY 1993, 2001). El adulto tiene el cuerpo de color amarillento (Figura 1) y mide unos 2 mm de largo (ESTAY 1993). Las alas, como el resto del cuerpo, están cubiertas de un polvillo blanquecino de aspecto harinoso, producido por glándulas ventrales (SÁNCHEZ 1994).
Los huevos de la mosca blanca (Figura 2) son lisos, piriformes, de color claro cuando están recién depositados y oscuros al acercarse la eclosión.
Están provistos de un pedicelo que permanece firmemente inserto en el tejido de la hoja (ESTAY 1993).
La única fase juvenil móvil es el 1er estadio ninfal, ovalado y de color verde pálido (GERK et al. 1995). El 2º estadío ninfal es más grande, aplanado, en forma de escama y generalmente transparente; sus patas y antenas dejan de ser funcionales y prácticamente desaparecen (BYRNE y BELLOWS 1991). El 3er estadío ninfal es muy similar al 2º, de color más opaco y aún más grande (Figura 3). Después de la tercera muda la ninfa pasa por dos fases, una inicial durante la cual se alimenta (4º estadío), y otra donde deja de hacerlo, en la que aparecen setas largas y se desarrollan las paredes laterales típicas de la pupa (Figuras 1 y 4) (CASTRESANA 1990, MURPHY 1990, ESTAY 1993, ESTAY y BRUNA 2002).
El ciclo de desarrollo de T. vaporariorum depende principalmente de la temperatura. Los huevos se desarrollan sobre 5,24oC y los demás estadíos requieren mínimas entre 4,81 y 4,26°C. El insecto debe acumular 513,9 días?grados para completar su ciclo (ESTAY et al. 1999, SOTO et al. 1999, ESTAY 2001).
Biología de Encarsia formosa
E. formosa es un endoparasitoide partenogenético telítoco (de los huevos no fecundados nacen hembras), que durante su desarrollo pasa por las etapas de huevo, tres estados larvarios, pupa y adulto.
Todos estos estados, excepto el adulto, se desarrollan en el interior del huésped (MURPHY 1990, LÓPEZ y BOTTO 1995, ESTAY y BRUNA 2002).
La hembra de E. formosa (Figura 5) mide 0,6 mm, tiene la cabeza y tórax negros, y el abdomen amarillo que termina en un ovipositor (VAN LENTEREN y WOETS 1988). El macho es completamente negro y ligeramente más grande que la hembra (ESTAY y BRUNA 2002). Una población presenta normalmente 1-2% de machos, los que aparecen cuando la población de hembras es abundante (GERLING 1966) y después de un largo período de bajas temperaturas (ESTAY y BRUNA 2002). Poblaciones de hembras muy densas son reguladas por hiperparasitismo (MURPHY 1990).
El adulto se alimenta de melaza y del contenido de las ninfas de la mosca blanca (HODDLE et al. 1998). El parasitoide pincha a su víctima 8-10 veces con el oviscapto y lame su hemolinfa (MURPHY 1990). Cada adulto puede alimentarse de hasta 12 ninfas, las que mueren por deshidratación aunque no hayan sido parasitadas (ESTAY y BRUNA 2002).
Los estadíos ninfales que mueren por la alimentación de los adultos de E. formosa toman un color marrón. Cuando el parásito se encuentra en altas densidades mueren más ninfas, mientras que cuando el parasitoide se encuentra en baja densidad, más ninfas son parasitadas por individuo (MURPHY 1990).
La hembra de E. formosa pone unos 300 huevos en condiciones óptimas (MALAIS y RAVENSBERG 1991) y 8 a 10 huevos diarios (HODDLE et al. 1998).
La ovipostura se efectúa sobre los cuatros estados ninfales de T. vaporariorum, pero ocurre de preferencia en el tercer y cuarto estadio (SOTO et al. 2001, ESTAY y BRUNA 2002). Las pupas parasitadas se reconocen por su color negro (Figura 6) (SÁNCHEZ 1994; ESTAY y BRUNA 2002).
La larva de E. formosa alcanza a pupar sólo cuando el estado inmaduro de T. vaporariorum pasa el 4º estadío (VAN ROERMUND et al. 1997).
Una vez completado el ciclo, el adulto de E. formosa emerge de la parte superior de la pupa por un orificio circular hecho con sus mandíbulas. El máximo de emergencia ocurre 4 h después de la salida del sol (HODDLE et al. 1998).
El ciclo de desarrollo de E. formosa depende principalmente de la temperatura (PENALOZA 2000), y de la edad del huésped atacado (VIAGGINI 1984). SOTO et al. (2001) obtuvieron en el 1er estadio 24,46% de parasitismo y 37,38% en el 2º. E. Formosa prefirió los estadios 3º (71,11% de parasitismo) y 4º (64,68%) de T. vaporariorum. Para completar el desarrollo de huevo a adulto de E. formosa, el 3º y 4º estadíos ninfales de T. vaporariorum requirieron 294,1 y 322,5 días-grado, respectivamente, con una temperatura base de 5,28°C. Según varios autores (ESTAY et al. 1999, SOTO et al. 1999, ESTAY 2001), este insecto debe acumular 513,9 días?grados para completar su ciclo.
La temperatura influye en la relación huéspedparasitoide. A medida que aumenta la temperatura en el día y la noche hasta un nivel óptimo, el parasitismo puede llegar al 70%. (ESTAY y BRUNA 2002).
El tiempo que la pupa de T. vaporariorum parasitada por E. formosa demora en oscurecerse depende de la temperatura. A 23oC la pupa se ennegrece 10 d después de la parasitación, cuando el parasitoide se halla en estado de larva. Dos días después comienza el estadio de pupa, que dura 7 d. La avispa adulta emerge 10-11 d después que la pupa de T. vaporariorum se torne negra (MALAIS y RAVENSBERG 1991).
Manejo de Trialeurodes vaporariorum en tomate
Control preventivo. El manejo de esta plaga en tomate en invernadero debe ser preventivo y curativo. Normalmente se controlan las malas hierbas que circundan las almacigueras y los invernaderos, se eliminan los rastrojos de cultivos anteriores de tomate o de otros cultivos hospedantes (fréjol, pepino, melón, pimiento, etc.); se utilizan mallas antiáfidos en las paredes y aberturas de ventilación y trampas amarillas para el seguimiento de la población de adultos y se eliminan las hojas inferiores, en especial en cultivos para producir tomate temprano en la temporada (ESTAY 1993, ESTAY y BRUNA 2002).
Control químico. Los insecticidas más utilizados en Chile para el control de T. vaporariorum son: metomilo, oxamilo, imidacloprid y acetamiprid, los que afectan el sistema nervioso del insecto, y algunos reguladores de crecimiento como buprofezin, pyriproxyfen y flufenoxuron, que se utilizan para el control de estados ninfales (VARGAS y ALVEAR DE LA FUENTE 1999, ESTAY y BRUNA 2002).
Control biológico. En Chile existen al menos seis parasitoides con acción efectiva sobre T. vaporariorum: los microhimenópteros (Aphelinidae) Encarsia haitiensis (Dossier), E. luteola (Howard), E. porteri (Mercet), E. lycopersici (de Santis), E. formosa (Gahan) y Eretmocerus corni (Haldeman). El control de T. vaporariorum en invernadero mediante el microhimenóptero E. formosa ha tenido éxito en numerosos países (VAN LENTEREN et al. 1980, LÓPEZ y BOTTO 1995).
En tomate en invernadero en la zona de Quillota, E. formosa es el parasitoide más eficiente sobre las ninfas de T. vaporariorum (ESTAY 2001, ESTAY y Bruna 2002). En un estudio de Estay et al. (1999) alcanzó sobre el 95% de eficacia a las siete semanas de su liberación.
Crianza de Encarsia formosa
La crianza se efectuó en el Laboratorio de Entomología e invernaderos del Centro Regional de Investigación (CRI) La Platina del Instituto de Investigaciones Agropecuarias (INIA), Comuna de La Pintana, Santiago, Chile.
Se hicieron crianzas masivas entre abril y noviembre del 2001 en plantas de tomate, que permitieron contar con una fuente permanente y segura de especimenes vivos de T. vaporariorum y E. Formosa para ensayos posteriores de toxicología de insecticidas.
Para la crianza se transplantaron plantas de tomates en tiestos de 12 cm de diámetro, con tierra de hojas y arena (en proporción 1:1), y se mantuvieron en sala de crianza a 25°C y 55±5% HR.. Una vez que las plantas tuvieron 3-4 hojas verdaderas se trasladaron 8 plantas con los tiestos a jaulas con malla fina, donde se infestaron con 500 adultos de T. vaporariorum por jaula durante 24 h, con luz para obtener huevos de edad homogénea. Pasado este período, los adultos de T. vaporariorum se retiraron con aspirador manual y las plantas se dejaron bajo un fotoperíodo de 16/8 h luz/oscuridad. A los 13-14 d, una vez que se observaron ninfas de mosca blanca de 3er estadío bajo lupa estereoscópica, se liberaron 5 adultos de E. formosa por planta infestada. La metodología de crianza se basa en la utilizada por Estay et al. (1999) y Araya (2002).
ABSTRACT
Araya, J. E.; Estay, P.; Araya, M. (2004) Observations on the biology and rearing of Encarsia formosa Gahan, a parasitoid of Trialeurodes vaporariorum Westwood, Phytoma España?
In this work, information is given on aspects of the biology and handling of Trialeurodes vaporariorum Westwood on tomato in the greenhouse in central Chile central, together with a description of methodology to rear the parasitoid Encarsia formosa Gahan and pictures of development stages of both insects.
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