El cultivo de la fresa está muy extendido en los cinco continentes. España, con aproximadamente el 10%, es el país con mayor crecimiento en los últimos 20 años, seguido de Japón, Polonia, Italia y la República de Corea (HANCOCK, 1999). Este cultivo se inició en la provincia de Huelva en la segunda década del siglo XX, en los años sesenta comienzan las explotaciones comerciales con cultivares americanos y nuevas técnicas de cultivo. Desde entonces se ha mantenido en continua expansión debido a su elevado rendimiento económico, alcanzando en la actualidad más de 7.000 Has cultivadas en cuatro zonas geográficas de dicha provincia (ANÓNIMO, 2003).
Entre las enfermedades fúngicas que afectan al cultivo de la fresa podemos citar el oidio, la podredumbre gris y la antracnosis, ocasionadas por Sphaerotheca macularis, Botrytis cinerea y Colletotrichum spp., respectivamente. El estudio de estas enfermedades en la provincia de Huelva ha sido el objeto de dos tesis doctorales (BLANCO, 2005; DE LOS SANTOS, 1998), basadas en ensayos de campo llevados a cabo en la finca experimental "El Cebollar" (Moguer, Huelva), parte de los resultados obtenidos se resumen en este artículo.
Oidio
Sphaerotheca macularis (Wall.) Jacz f.sp. fragariae Peries, se considera un patógeno de distribución mundial. Son especialmente severas las infecciones en plantas cultivadas en invernaderos y microtúneles (MAAS, 1998), como es el caso de la mayoría de las producciones en Huelva, registrándose hasta un 30% de plantas afectadas (TELLO et al., 1991). La enfermedad reduce los rendimientos de cosecha al producir síntomas en hojas, necrosis y defoliación (NELSON et al, 1996), además en fruto maduro, la presencia de micelio blanco hace que estos sean inviables para su comercialización (MCNICOLY GOODING, 1979).
Síntomas. En los ensayos en campo se observaron síntomas de oidio en hojas, flores, pedúnculos, y frutos. En hoja, los primeros síntomas aparecieron en febrero, mostrándose, con mayor o menor incidencia, durante todo el periodo de estudio.
Aunque los síntomas de oidio en hoja son muy característicos, su expresión en campo es variable.
En algunos casos, primero aparecen parches blancos de micelio en el envés, más tarde los extremos de la hoja se curvan hacia arriba, confiriendo a la misma una característica forma de cuchara (Figura 1 A), observándose, posteriormente, un enrojecimiento en las zonas cubiertas de micelio (Figura 1 B), y necrosis. En otros casos, el primer síntoma es la curvatura de los extremos de la hoja, seguida de enrojecimiento y posterior aparición de micelio.
En flores y pedúnculos, se observó la presencia de micelio, conidioforos y conidios, a partir del mes de febrero, prolongándose hasta el final de cada campaña, con baja incidencia. Los frutos afectados, en cualquier estado de maduración, se caracterizaron por presentar una capa pulverulenta de color blanco que se corresponde con el micelio, conidios y conidioforos del hongo (Figura 2).
Descripción del agente causal. El micelio de S. macularis es septado, hialino, ramificado, con los apresorios indistinguibles. Los conidioforos, presentan una célula cilíndrica basal con tamaño variable, sobre la que se disponen cadenas de conidios, unicelulares, hialinos, en masa blancos, de contorno circular u oval y ocasionalmente con forma de barril, que presentan abundantes corpúsculos vacuolares en su interior (Figuras 3 y 4). La dimensión media de los conidios (n = 70), fue de 31,2 ± 2,8 x 20,4 ± 4,1 ?m (DE LOS SANTOS et al, 2002).
Epidemiología. Los trabajos de campo realizados han permitido establecer relaciones entre las condiciones medioambientales y las concentraciones de conidios de S. macularis en el aire, así como entre este parámetro y la incidencia de oidio en fruto. Se considera que la principal forma de inóculo son los conidios presentes en el aire y que la liberación de estos es un proceso fundamentalmente diurno. Las condiciones ambientales afectan a la concentración de conidios, de manera que existe una correlación positiva con la temperatura y negativa con la humedad relativa y la precipitación.
La incidencia de oidio en fruto esta relacionada en mayor medida con las condiciones ambientales que con la concentración de inóculo en el aire, además las condiciones meteorológicas que facilitan el desarrollo de oidio en fresa no coinciden con las adecuadas para la dispersión de conidios de S. macularis, aunque existe una correlación positiva entre la concentración de inóculo y la incidencia de la enfermedad, pero si alguno de los factores ambientales está por debajo del óptimo para la germinación de conidios y el desarrollo miceliar se reduce la incidencia de la enfermedad (BLANCO et al., 2004 a).
Control. Las medidas de control de la enfermedad se basan en el uso de plantas libres de inóculo, medidas culturales y el uso de fungicidas químicos, siendo eficaces los de contacto al tratarse de un patógeno ectoparásito. Se han ensayado dos programas de tratamiento con azufre para el control de oidio en fresa. La aplicación de estos en periodos tempranos del desarrollo del cultivo, aumenta la producción, permite el control de oidio en fruto y la reducción de la severidad en hojas (BLANCO et al., 2004 b).
Podredumbre gris
Botrytis cinerea Pers.: Fr. (teleomorfo: Botryotinia fuckeliana (de Bary) Whetz.), es el agente causal del moho gris o podredumbre gris. Esta enfermedad afecta de manera importante a la fresa en todos aquellos países donde se cultiva, ocasionando hasta un 50% de perdidas en cosecha.
Síntomas. B. cinerea es capaz de infectar hojas, flores, frutos y tallos, los tejidos infectados suelen permanecen asintomáticos hasta que senescen, maduran o mueren, aunque, ocasionalmente las lesiones, podredumbres de color marrón, se desarrollan en los cálices, pétalos y frutos verdes. La presencia de síntomas en hojas jóvenes o maduras y en pecíolos de fresa no es habitual en la zona de estudio, apreciándose asociados a otros tejidos senescentes colonizados por el patógeno (Figura 5).
Las hojas sintomáticas muestran manchas de color marrón claro sobre las que se observa un velo grisáceo que se corresponde con la esporulación del patógeno.
Sobre fruto maduro se observan zonas marrones y firmes, que se extienden por toda la superficie.
El fruto se momifica y cubre de micelio gris con masas de conidioforos del mismo color dando nombre a la enfermedad (Figura 6).
Descripción del agente causal. Las hifas de B. cinerea son septadas, hialinas y ramificadas.
Desde ellas, se forman conidioforos erguidos y septados, de color marrón oscuro a verde, que pueden llegar a los 5 mm de longitud. En los extremos del conidioforo se desarrollan conidios en racimos (Figura 7) u ocasionalmente en ramificaciones axiales. Los conidios presentan un tamaño comprendido entre 8-14 x 6-9 ?m, de contorno elíptico o circular, conservando una cicatriz en el punto de unión al liberarse del conidioforo.
En las condiciones de cultivo de la provincia de Huelva no se observó la formación de esclerocios en planta. En cultivos in vitro, aparecieron ocasionalmente sobre colonias viejas de B. cinerea. Estos esclerocios estaban formados por una masa de hifas aglutinadas en forma casi esférica, presentando un tamaño aproximado entre 1 y 5 mm de diámetro, siendo de color gris o negro.
Epidemiología. Las epidemias de podredumbre gris en fruto de fresa se inician principalmente por medio de conidios que se producen en el cultivo. La fuente de inóculo se encuentra en la propia planta de fresa, a medida que los tejidos senescen y mueren, el hongo los coloniza y esporula sobre ellos. Aunque las infecciones en flores son consideradas por algunos autores como la vía más importante para el posterior desarrollo de podredumbre gris en fruto, permitiendo el desarrollo de modelos de predicción de enfermedad, en las condiciones de cultivo de la provincia de Huelva, esta relación no se ha podido determinar, mientras que se han establecido relaciones entre la incidencia de podredumbre gris en fruto y la presencia de conidios en el aire sobre el cultivo y las condiciones ambientales. Basándonos en estos resultados se han obtenido modelos de regresión entre distintos factores (BLANCO ET AL., 2006).
Control. La aplicación de fungicidas es la principal medida de control contra la podredumbre de fruto ocasionada por B. cinerea, pero este patógeno presenta una gran capacidad de adaptación a los productos químicos, desarrollando razas resistentes (ROSSLENBROICH Y STUEBLER, 2000). En las condiciones de cultivo estudiadas, aplicaciones preventivas de fungicidas químicos en floración, recomendadas por algunos autores, no redujeron de forma significativa la incidencia de la enfermedad en fruto, probablemente por las razones aducidas con anterioridad. Ensayos llevados a cabo en laboratorio han mostrado la capacidad de especies nativas de Trichoderma en el control de este patógeno (DE LOS SANTOS et al., 2001). En la actualidad el control de esta enfermedad ha de basarse en la combinación de tratamientos químicos, agentes de biocontrol y modelos epidemiológicos, desarrollados de forma especifica en cada área de cultivo.
Antracnosis
La antracnosis se define como una enfermedad de las plantas que se caracteriza por ocasionar lesiones oscuras y ligeramente hundidas. En la fresa se originan síntomas en toda la parte aérea de la planta: estolones y peciolos (BROOKS, 1931); podredumbre de corona que ocasiona la muerte de la planta (BROOKS, 1935), podredumbre de frutos (STURGESS, 1954), marchitez de las flores y manchas en hojas (HOWARD et al., 1992). Se considera un serio problema ya que afecta directamente a la rentabilidad de las cosechas, al provocar pérdida de plantas y de frutos.
Esta enfermedad se describió inicialmente afectando a estolones y peciolos, determinándose que el agente causal era un hongo del género Colletotrichum y al que se denominó C. fragariae (BROOKS, 1931). Posteriormente se han descrito otras especies del género como inductores de la enfermedad: C. acutatum (SMITH, 1986), C. gloeosporioides (HOWARDY ALBREGTS, 1984) y C. dematium, considerado este último menos virulento que los anteriores (BERAHA Y WRIGHT, 1973). Todos ellos originan síntomas de características similares. Existen grandes dificultades a la hora de identificar las distintas especies, llegando algunos autores a considerar la existencia del llamado complejo "Colletotrichum" (HOWARD et al., 1992).
Síntomas. En campos de producción de fruto, los primeros síntomas de podredumbre de corona aparecen días después del transplante, las plantas muertas presentan yemas marchitas y no producen hojas verdaderas, en cortes longitudinales de la corona se aprecia una decoloración marrón rojiza, que llega a ocupar la totalidad de su superficie (Figura 8), aunque ocasionalmente los tejidos de la corona aparecen sanos. Los síntomas en plantas en fructificación se caracterizan por el decaimiento de las mismas comenzando por la yema y progresando hacía fuera, si la planta presenta múltiples coronas, puede ocurrir que una de ellas muera mientras el resto permanece sana.
Las lesiones en fruto aparecen como manchas hundidas, firmes y circulares. Sobre ellas se aprecia una coloración anaranjada que se corresponde con la esporulación del hongo, los aquenios en la zona afectada se tornan de color negro (Figura 9). La presencia de síntomas en frutos verdes no es habitual.
Las flores infectadas muestran pistilos de color negro, el cáliz y la parte superior del tallo se oscurecen y secan. Las infecciones en peciolos y estolones se caracterizan por lesiones oscuras y hundidas. Las manchas observadas en hojas son circulares, de color marrón claro con borde rojizo, y un diámetro entre 5 y 10 mm (Figura 10). Este síntoma en hoja no coincide con los descritos por otros autores como originados por hongos del género Colletotrichum (DE LOS SANTOS Y ROMERO, 2002 b).
Descripción del agente causal. Para determinar el hongo agente causal de antracnosis, aislado en fresa en la provincia de Huelva, se utilizaron criterios morfológicos, culturales y patogénicos, así como técnicas serológicas y mediante comparación con aislados ya caracterizados. Por sus características morfológicas y mediante test de ELISA (COOK et al., 1995) el aislado fue identificado como C. acutatum, presentando conidios hialinos, no-septados, de forma cilíndrica, fusiforme o intermedia y un tamaño medio de 12.8 x 4.2 ?m (Figura 11). El hongo produce quetas sobre frutos infectados.
Epidemiología. En Huelva, el desarrollo de podredumbre de corona está relacionada con las condiciones medioambientales que se producen después de la infección. El 98% de las plantas mantenidas en una atmósfera cercana al 100% de humedad relativa y a 25ºC durante 48 h antes del transplante, desarrollaron síntomas y murieron en la primera semana. En plantas mantenidas a 2ºC, el desarrollo de síntomas se retrasó y la incidencia fue menor. Cuando las primeras lluvias ocurren a principios de Noviembre, con temperaturas cercanas a 20ºC la mortalidad de plantas es inferior al 2%, mientras que si las lluvias suceden días después del transplante coincidiendo con temperaturas sobre 25-28ºC la mortalidad se incrementa hasta el 14%. Durante los meses más fríos y en primavera con temperaturas más altas sin lluvias, no se observó muerte de plantas. Con temperaturas cercanas a 30ºC y lluvias el 80% de los frutos presentan síntomas de antracnosis. Una alta incidencia de podredumbre de fruto no implica ocurrencia de podredumbre de corona (DE LOS SANTOS Y ROMERO, 2002 b).
Control. En ensayos de campo, tratamientos mediante inmersión de plantas antes de la plantación fueron efectivos en el control de podredumbre de corona. Los fungicidas tiabendazol, carbendazima y bitertanol fueron los mejores, reduciendo el último el porcentaje de plantas con infecciones latentes (DE LOS SANTOS Y ROMERO 2002 a).
BIBLIOGRAFÍA
ANÓNIMO. 2003. Anuario Estadístico Agrario. 2001. Junta de Andalucía. www.junta-andalucía.es
BERAHA, L., Y WRIGHT, W.R. 1973. A new anthracnose of strawberry caused by Colletotrichum dematium. Plant. Disease Rep. 57: 445448.
BLANCO, C., DE LOS SANTOS, B., BARRAU, C., ARROYO, F., PORRAS, M., Y ROMERO, F. 2004 a. Relationship among concentrations of Sphaerotheca macularis conidia in the air, environmental conditions and the incidence of powdery mildew in strawberry. Plant Disease 88: 878-881
BLANCO, C., DE LOS SANTOS, B., BARRAU, C., PORRAS, M., ARROYO, F.T., ORTEGA, J., Y ROMERO, F. 2004 b. Evaluación de la eficacia de programas de aplicación de azufre en el control de oidio en fruto de fresa en la provincia de Huelva. XII Congreso de la Sociedad Española de Fitopatología (Lloret del Mar, Girona). Libro de Resúmenes, p.: 90
BLANCO, C. 2005. Análisis del desarrollo epifitótico de moho gris y oidio en cultivares de fresa. Tesis Doctoral, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de Sevilla. España
BLANCO, C., DE LOS SANTOS, B., Y ROMERO, F. 2006.Relationship between concentrations of Botrytis cinerea conidia in air, environmental conditions, and the incidence of grey mould in strawberry flowers and fruits. European Journal of Plant Pathology (aceptado para publicación, Diciembre 2005)
BROOKS, A.N. 1931. Anthracnose of strawberry caused by Colletotrichum fragariae N. Sp. Phytopathology 21: 739-744
BROOKS, A.N. 1935. Anthracnose and wilt of strawberry caused by Colletotrichum fragariae. Phytopathology 25: 973-974
COOK, T.A., BARKER, I., CROSSLEY, S., FREEMAN, S., Y LANE, C. 1995. Detection of strawberry black spot with monoclonal antibodies. Bulletin OEPP/EPPO 25: 57-63
DE LOS SANTOS, B. 1998. Estudio epifitótico, posibilidades de control de la antracnosis en fresa en el S.O. de Andalucía. Criterios morfológicos, culturales, bioquímicos y patogénicos en la caracterización del agente causal. Tesis Doctoral, Facultad de Ciencias Biológicas, Universidad de Sevilla. España
DE LOS SANTOS, B. Y ROMERO, F. 1999. Occurrence of Colletotrichum acutatum, causal organism of strawberry anthracnose in South-western Spain. Plant Disease 83: 301
DE LOS SANTOS, B., BARRAU, C., PORRAS, M., BLANCO, C. Y ROMERO, F. 2001. Evaluación del antagonismo in vitro de Trichoderma spp. frente a Colletotrichum acutatum y Botrytis cinerea, patógenos de fresa. Resúmenes del II Congreso Latinoamericano de la Sección Regional Neotropical de la Organización Internacional de Lucha Biológica,
Varadero, Cuba.
DE LOS SANTOS, B., BLANCO, C., PORRAS, M., BARRAU, C., Y ROMERO, F. 2002. First confirmation of Sphaerotheca macularis on strawberry plants in southwestern Spain. Plant Disease 89: 1049.
DE LOS SANTOS, B., Y ROMERO, F. 2002 a. Effect of different fungicides in the control of Colletotrichum acutatum, causal agent of anthracnose crown rot in strawberry plants. Crop Protection 21: 11-15
DE LOS SANTOS, B., Y ROMERO, F. 2002 b. Influence of anthracnose epiphytotic development on strawberry fruit production in Huelva (South-western Spain). Acta Horticulturae 567: 623-626
HANCOCK, J.F. 1999. Strawberries. CABI Publishing, p. 237
HOWARD, C.M., Y ALBREGTS, E.E. 1984. Anthracnose of strawberry fruit caused by Glomerella cingulata in Florida. Plant Disease 68: 824-825
HOWARD, C.M., MAAS, J.L., CHANDLER, C.K., Y ALBREGTS, E.E. 1992. Anthracnose of strawberry caused by the Colletotrichum complex in Florida. Plant Disease 76: 976-981
MAAS, J.L. 1998. Compendium of strawberry diseases. APS Press. MN, USA. 98 pp.
MCNICOL, R.J. Y GOODING, H.J. 1979. Assessment of strawberry clones and seedlings for resistance to Sphaerotheca macularis (Wall ex Frier). Hort. Res. 19: 35-41
NELSON, M.D., GUBLER, W.D., Y SHAW, D.V. 1996. Relative resistance of 47 strawberry cultivars to powdery mildew in California greenhouse and field environments. Plant Disease. 80: 326-328
ROSSLENBROICH, H.J., Y STUEBLER, D. 2000. Botrytis cinerea - history of chemical control and novel fungicides for its management. Crop Protection 19: 557-561
SMITH, B.J. 1986. First report of Colletotrichum acutatum on strawberry in the United States. Plant Disease 70: 1074
STURGESS, O.W. 1954. A strawberry ripe fruit rot. Queensland Agric. Journal 78: 269-270.
TELLO, J., VARES, F., Y LACASA, A. 1991. Análisis de muestras. En: Manual de Laboratorio. Diagnóstico de hongos, bacterias y nematodos fitopatógenos. Ed. Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación, pp. 39-73
