Durante la primavera del año 2004 se observaron importantes daños en las partes bajas de almendros de plantaciones de la provincia de Albacete, consistentes principalmente en marchitamientos de yemas y brotes. Los diagnósticos efectuados señalan que el agente causal de la enfermedad fue Wilsonomyces carpophylus (Lev.) Adaskaveg, Ogawa and Butler, hongo causante del cribado en hojas, síntoma observado posteriormente en las parcelas afectadas.
El almendro (Prunus amygdali) es una rosácea que en España se cultiva en grandes áreas de secano y en las zonas mediterráneas de escasa pluviometría y riesgos de helada. En la provincia de Albacete, la superficie dedicada a este cultivo es de 26.271 hectáreas (MAPA, 2003), el 61% del cultivo de Castilla-La Mancha. Es un cultivo principalmente de secano, que sufre grandes oscilaciones en las producciones de una campaña a otra, debido fundamentalmente a heladas.
El cultivo es poco asistido en su fitopatología; los tratamientos para combatir las plagas y enfermedades o no se realizan o se efectúan de tarde en tarde y generalmente dirigidos a combatir las plagas (TUSET y PORTILLA, 1987).
Durante la primera semana del mes de abril del año 2004, se observaron en plantaciones de almendro de la provincia de Albacete los siguientes síntomas:
- Brotes y yemas marchitos (Fotos 1 y 2).
- Manchas redondeadas en ramillas de color rojizo inicialmente y negruzco posteriormente (Fotos 1 y 3).
- Manchas redondeadas en hojas afectadas por el marchitamiento de brotes (Fotos 2 y 4).
Estos daños se observaron de forma generalizada en las partes más bajas de los árboles (Foto 5), afectando a todas las variedades de almendro.
También se observaron daños análogos en frutales de hueso ubicados en la misma área geográfica.
En la provincia de Albacete, las enfermedades causadas por hongos más frecuentes del follaje son Fusicocum amygdali (sinónimo de Phomopsis amygdali), Clasterosporium carpophilum (sinónimo de Wilsonomyces carpophylus), Taphrina deformans y Monilia laxa (MONTERO y CASANOVA, 1989).
Las yemas y brotes pueden sufrir marchitamientos debido al ataque de los hongos fitoparásitos Monilia spp. (DE CAL y MELGAREJO, 2000),
Phomopsis amygdali (SALAZAR y MELGAREJO, 2002) y Wilsonomyces carpophylus (CAMBRA y BERNAL, 1999). Entre las bacterias fitopatógenas, Pseudomonas spp. también puede dañar a estos órganos (LÓPEZ y MONTESINOS, 2000).
Taphrina deformans también puede atacar brotes, los cuales quedan engrosados y deformados (DE CAL, 2000); esta sintomatología permite diferenciar el ataque de este fitopatógeno.
Wilsonomyces carpophylus ataca a las hojas produciendo necrosis de parénquima, por lo que se originan manchas pardo oscuras. El tejido necrosado llega a desprenderse y aparecen orificios en las hojas, que forman el aspecto agujereado que da origen a su nombre más extendido, "cribado" o "perdigonado" (MATEO-SAGASTA, 2000). En inglés, la denominación de la enfermedad es shot hole (ADASKAVEG y col., 1990).
En el ataque de este hongo a ramas, son fáciles de ver las manchitas rojas que destacan sobre el fondo verde; más tarde, cuando son más viejas, se vuelven pardas, formando pequeños chancros que aumentan de tamaño durante el invierno (BALDRICH, 1972). Según Salazar y Melgarejo (2002), las manchas son pequeñas y alargadas, de colores marrones y rojizos, tienden a lignificarse y pueden observarse en la madera joven y aún verde de las formaciones del año.
Si las manchas situadas en las ramas se localizan alrededor de las yemas, se produce el aborto de las mismas (BALDRICH, 1972). Según OGAWA y col. (2000), durante los meses húmedos de invierno el hongo infecta y mata las yemas latentes.
En general, son las partes bajas de las plantas las más perjudicadas (BALDRICH, 1972). Según Highber y Ogawa (1986), las conidias formadas en los chancros de las ramas son arrastradas por lluvias hacia las yemas de las partes bajas de los árboles.
W. carpophylus forma en las hojas y brotes jóvenes unos esporodoquios verde pardo característicos con conidióforos cilíndricos (SALAZAR y MELGAREJO, 2002). Las conidias características son solitarias, sin ramificaciones, de paredes gruesas y elipsoidales o fusiformes, con tres a cinco septos transversales (ocasionalmente oblicuos) de doble tabique; las dimensiones están en la gama de 20-90 x 7-16 ? (OGAWA y col., 2000). En cuanto a su coloración, pueden presentarse desde subhalinas a coloreadas de marrón dorado; en masas presentan coloración marrón oliva a negro (MATEO-SAGASTA, 2000).
El agente causal de la enfermedad del cribado presenta problemas de nomenclatura, no resueltas de forma definitiva (MATEO-SAGASTA, 2000).
Son sinónimos Coryneum beijerinckii, Stigmina carpophila y Clasterosporium carpophilum (CAMBRA y BERNAL, 1999).
La enfermedad causada por este hongo presenta un periodo de incubación dependiente de la temperatura, que en estudios con ambiente controlado es de 1 a 4 días.
En este artículo se presentan los daños producidos por este hongo en yemas y brotes al principio de la primavera del 2004, cuando todavía no se apreciaba de forma generalizada el síntoma típico del cribado en hojas.
Material y métodos
Material procedente de parcelas afectadas fue recogido durante la segunda semana de abril y enviado al Servicio de Diagnóstico y Asistencia Fitosanitaria (SEDAF) del Instituto Técnico Agronómico Provincial de Albacete (ITAP). Las comarcas donde se recogieron muestras fueron Sierra del Segura y Manchuela (Figura 1).
En el laboratorio del citado servicio el material fue examinado, en primer lugar, mediante métodos microscópicos. A continuación se realizaron varias cámaras húmedas con material sintomático para poner de manifiesto lo más rápidamente posible el agente causante de la enfermedad.
Por otra parte, se llevó a cabo el aislamiento del agente implicado. Para ello, los explantos se desinfectaron inicialmente con lejía comercial diluida y fueron dispuestos en placas con medio PDAS, a razón de cinco explantos por placa. Los hongos desarrollados se repicaron al medio PDA con el objeto de obtener cultivos puros. La incubación de las placas realizó en oscuridad, a 22-23ºC.
Aparte de estos procesos en laboratorio, se llevó a cabo el seguimiento de una parcela afectada en el término municipal de Casas Ibáñez (comarca Manchuela). Esta parcela no fue tratada con productos fungicidas durante la primavera, permitiendo seguir la evolución de la enfermedad.
Resultados y discusión
En la observación directa inicial mediante métodos microscópicos se detectaron esporas de Wilsonomyces carpophylus en las manchas de las hojas y de las ramillas, así como en yemas y brotes afectados (Foto 6).
Las cámaras húmedas realizadas fueron examinadas diariamente con el microscopio estereoscópico, realizando preparaciones microscópicas a fin de identificar el agente causal. Aparte de W. carpophylus, no se observó presencia significativa de otras enfermedades. Al cabo de ocho días de incubación se observó un gran número de esporas (Foto 7).
Además de estas observaciones, se llevó a cabo el aislamiento de hongos que pudieran estar actuando en las zonas afectadas. Inicialmente se realizaron aislamientos en PDAS tras desinfección inicial de los explantos en lejía comercial (40% de cloro activo) diluida al 10%. Al cabo de dos a cinco días se obtuvieron varios hongos que fueron repicados a PDA. Estos aislados fueron identificados como hongos saprofitos (Alternaria sp.y Phoma sp. principalmente).
Los aislamientos se repitieron aumentando la concentración de lejía comercial en la desinfección inicial hasta el 15%. En este caso se llevaron a cabo aislamientos de forma separada para manchas de las ramillas y para yemas afectadas.
Estas placas fueron examinadas diariamente con el microscopio estereoscópico con el fin de investigar la posible presencia de hongos patógenos y/o saprofitos y confirmar mediante preparación microscópica.
Al cabo de siete días de incubación se observó esporulación de Wilsonomyces carpophylus en uno de los explantos de yemas y, siete días después, la presencia de este hongo se confirmó en todos los explantos de yemas y en algunos de ramillas.
En todos los explantos de estos aislamientos el hongo se encontraba junto a otros saprofitos (Alternaria sp., Stemphillium sp., Phoma sp...), por lo que su aislamiento era dificultoso. Con cuidado se recogieron algunas esporas de Wilsonomyces carpophylus, depositándose en PDA, con lo que se obtuvo el primer aislado del hongo.
Por último, se volvió a repetir el aislamiento con desinfección inicial de lejía comercial al 20%, obteniendo varios aislados de Wilsonomyces carpophylus.
En la Foto 8 se presenta un aislado del hongo y en la 9 una imagen microscópica a 400 aumentos del cultivo puro.
El tamaño de las conidias, observados en los aislamientos del hongo, oscila entre 25 y 52 ? de largo y entre 10 y 15 ? de anchura. El número de tabiques varía entre dos y cuatro. Las dimensiones más frecuentes de esporas son 30 - 40 ? de espesor y 11 - 12 ? de anchura, con tres tabiques. Estos rangos están dentro de la descripción de W. carpophylus (OGAWA y col., 2000)
En la parcela donde se realizó el seguimiento de la enfermedad, al cabo de algo más de un mes del inicio de los primeros síntomas, se observó como las partes bajas de los árboles quedaron totalmente defoliadas (Foto 10) y en las partes aéreas se observaba de forma masiva la presencia de la enfermedad del cribado, causado por Wilsonomyces carpophylus (Foto 11).
Según los diagnósticos efectuados en laboratorio y las observaciones en campo, los daños sobre yemas y brotes de las parte bajas de los árboles se asocian al ataque de Wilsonomyces carpophilus.
El inóculo presente en esas zonas bajas, junto a condiciones ambientales favorables, permitió la observación de los síntomas típicos de la enfermedad durante el mes de mayo de 2004.
Wilsonomyces carpophilus produce daños de importancia cuando se dan precipitaciones copiosas en épocas tempranas (OGAWA y ENGLISH, 1991).
Datos climáticos de la provincia de Albacete señalan precipitaciones diarias en los periodos comprendidos entre el 22 y 27 de febrero y entre el 25 y 30 de marzo de 2004, recogiéndose en total más de 25 mm en el primer caso y más de 50 mm en el segundo.
La bibliografía señala que la inexistencia de tratamientos fitosanitarios durante el reposo vegetativo hacen que se hayan experimentado graves brotes de esta enfermedad (OGAWA y col., 2000), lo cual también ha sido constatado en nuestras condiciones de cultivo.
El control de esta enfermedad se lleva a cabo mediante métodos culturales y químicos. Como método cultural es importante eliminar en la poda los brotes afectados, dado que el hongo inverna en los brotes secos que quedan en el árbol. En cuanto al control químico, es aconsejable realizarlo de forma preventiva interviniendo en la caída de hojas con compuestos cúpricos y luego, desde antes de la floración hasta después del cuajado, si se dan lluvias o altas humedades, con fungicidas autorizados.
BIBLIOGRAFÍA
ADASKAVEG, J.E., OGAWA, J.M. y BUTLER, E.E. 1990. Morphology and ontogeny of conidia in Wilsonomyces carpophilus gen.nov., and comb.nov., causal pathogen of shot hole disease of Prunus species. Mycotaxon, 37: 275?290.
BALDRICH, J. 1972. Apuntes sobre plagas del almendro. Publicaciones de Extensión Agraria, Madrid.
CAMBRA, M. y BERNAL, I. 1999. Stigmina carpophila (Lev.) M. B. Ellis. Ficha nº 145. En: Fichas de diagnóstico en laboratorio de organismos nocivos de los vegetales. MAPA, Madrid.
DE CAL, M. A. 2000. Abolladura de las hojas de los frutales de hueso (Taphrina deformans), p. 69-70. En: E. Montesinos, P. Melgarejo, M. Cambra y J. Pinochet (eds.). Enfermedades de los frutales de pepita y de hueso. Monografía de la Sociedad Española de Fitopatología nº 3. SEF y Ediciones Mundi-Prensa, Madrid.
DE CAL, A. y MELGAREJO, P. 2000. Momificado de los frutales de hueso (Monilia spp.), p. 66-67. En: E. Montesinos, P. Melgarejo, M. Cambra y J. Pinochet (eds.). Enfermedades de los frutales de pepita y de hueso. Monografía de la Sociedad Española de Fitopatología nº 3. SEF y Ediciones Mundi-Prensa, Madrid.
HIGHBERG, L.M. y OGAWA, J.M. 1986. Yield reduction in almond related to incidence of shot-hole disease. Plant Disease 70: 825?828.
LÓPEZ, M.M. y MONTESINOS, E. 2000. Chancros y marchitez bacteriana de los frutales de hueso (Pseudomonas spp.), p. 42-45. En: E. Montesinos, P. Melgarejo, M. Cambra y J. Pinochet (eds.). Enfermedades de los frutales de pepita y de hueso. Monografía de la Sociedad Española de Fitopatología nº 3. SEF y Ediciones Mundi-Prensa, Madrid.
MAPA. 2003. Anuario de Estadística Agroalimentaria 2002. MAPA, Madrid.
MATEO-SAGASTA, E. 2000. Cribado del melocotonero (Wilsonomyces carpophylus), p. 67-69. En: E. Montesinos, P. Melgarejo, M. Cambra y J. Pinochet (eds.). Enfermedades de los frutales de pepita y de hueso. Monografía de la Sociedad Española de Fitopatología nº 3. SEF y Ediciones Mundi-Prensa, Madrid.
MONTERO, F.J. y CASANOVA, R. 1989. El almendro en la provincia de Albacete. Caja de Albacete, Albacete.
OGAWA, J.M. y ENGLISH, H.E. 1991. Diseases of temperate zone fruit and nut crops, Publication Nº. 3345. University of California, Oakland.
OGAWA, J.M., ZEHR, E.I., BIRD, G.W., RITCHIE, D.F., URIU, K. y UYEMOTO, J.K. 2000. Plagas y enfermedades de los frutales de hueso. The American Phytopathological Society. Ediciones Mundi- Prensa, Madrid.
SALAZAR, D. y MELGAREJO, P. 2002. El cultivo del almendro. Ediciones Mundi-Prensa, Madrid.
TUSET, J.J. y PORTILLA, M.T. 1987. Principales alteraciones del almendro causadas por hongos en el Área Mediterránea Española. Fruticultura Profesional, 11: 13-17.