Las mosquillas negras son conocidas tiempo atrás por los productores de hortalizas en la provincia de Almería; pero nunca se han considerado de importancia en el manejo del cultivo. En los últimos años, sin embargo, están empezando a crear problemas fitosanitarios en algunos invernaderos. Entre estas mosquillas negras identificamos dos familias del orden Díptera: Ephydridae y Sciaridae. En este artículo aportamos información general sobre la biología de estas últimas, los daños causados y algunos métodos de control. Incluyendo al final la relación de especies identificadas y la forma de diferenciarlas.
La familia Sciaridae (Díptera) comprende especies de moscas muy pequeñas, generalmente de color oscuro. Las larvas se alimentan de la materia orgánica en descomposición. De las cerca de 800 especies que viven en Europa y Asia, solo unas pocas constituyen un problema fitosanitario de importancia, el resto son propias de zonas húmedas, bosques y allá donde abunde la materia orgánica en descomposición como madera, estiércol y nidos de aves.
En España, hay identificadas 144 especies correspondiendo 129 especies a la península y el resto de Baleares y Canarias (MENZEL, 2002; MENZEL & BAEZ, 2002).
Especialistas en artrópodos hablan de las escasas referencias que hay sobre la identidad y los daños que pueden causar estos insectos en los cultivos españoles. Si bien, la presencia es frecuente en semilleros e invernaderos, donde los daños se manifiestan sobre las plantas más jóvenes.
Estos mismos autores señalan en el caso de hortícolas, daños a las raíces y hojas, donde las larvas pueden ser minadoras. Entre los cultivos afectados se encuentran diversas cucurbitáceas y otras hortícolas, plantas ornamentales y cereales, se citan a las especies responsables de estos daños Cratyna perniciosa (EDWARDS, 1922) [como Plastosciara] y Lycoriella castanescens (Lengersdorf, 1940) [como L. auripila (Winnertz), identificación errónea] (GARCÍA MARÍ et al., 2002).
En España, se hace referencia a daños de Bradysia difformis Frey, 1948 en vivero de eucalipto en Pontevedra (MANSILLA et al., 2001). Por otro lado en cultivo de champiñón (Agaricus spp.), se cita que únicamente se detectan poblaciones importantes del esciárido L. castanescens [como L. auripila, identificación errónea] en primavera (NAVARRO et al.,2003) y que en cultivos de setas (Pleurotus) se localizan las especies de esciáridos L. castanescens y L. ingenua (Dufour, 1839) [como L. auripila y L. mali] (GEA et al., 2004).
En Francia, los daños por Sciaridas son observados en cultivos protegidos de plantas ornamentales en diversas regiones, de ahí que los servicios de identificación del INRA de Versalles identificara como agente causante el género Bradysia (MEIRLEIRE & PHALIP, 1989). Observando además de los daños directos en raíces, la propagación de Fusarium sp. por Bradysia giraudi (EGGER, 1862) en cultivos de poinsettia (PHALIP & DE LEPORTE, 1995).
Otros hongos transmitidos de manera forética por mosquilla negra son Fusarium oxisporum f. sp. radicis-lycopersici, (GILLESPIE & MENCIES, 1993)
y Pythium aphanidermatum, (JARVIS et al., 1993) entre otros.
También se ha estudiado la acción beneficiosa de algunas especies de Sciaridas. Así en el estudio realizado por Naito et al. (1988) en cultivo de caña de azúcar en Sapporo (Japón), reveló que las larvas de la Sciarida Pnyxia scabiei (Hopkins) se alimentaban de los esclerocios de Rhizoctonia solani, agente causante de la destrucción radicular y posterior marchitamiento de las plantas. Demostrando así la labor de esta Sciarida al reducir la densidad de esclerocio de R.solani en el suelo y los daños de este patógeno en la caña de azúcar.
Entre las 21 especies diferentes de plantas cultivadas en invernadero y aire libre como huéspedes de Sciaridas (Bradysia spp.) en Corea, se ha identificado pepino (Cucumis sativus L.), melón (Cucumis melo L.), sandía (Citrullus lanatus T.), tomate (Lycopersicon esculentum M.) , pimiento (Capsicum annuum L.) y calabaza (Cucurbita moschata F.). Las larvas de estas Sciaridas se alimentaban del tejido radicular causando daños en las raíces y provocando el marchitamiento de las plantas (Heung- Su et al., 2001).
En los últimos años, se advierte un aumento progresivo de las poblaciones de Sciaridas; Así en cultivos ornamentales en invernadero Olson et al., (2002) señalan entre las posibles causas de este fenómeno, el que haya una cierta resistencia de los insectos a los productos químicos. Añadiendo a dicha hipótesis Lindquist et al., (1985), como factor que predispone la introducción de nuevos sustratos de cultivo para las macetas y la posibilidad estuvieran infestados en origen.
En los cultivos almerienses era conocida la presencia de mosquillas negras desde hace más de veinte años, sobre todo a partir de que se colocaran tiras y placas adhesivas en cultivos bajo invernadero y semilleros en las que se observaba la presencia de un alto número de individuos atrapados en las mismas, especialmente en las de color amarillo.
Sin embargo, en los últimos años se ha especulado entre nuestros agricultores y técnicos con la relación que puede existir entre estos insectos, los daños a las plantas y a la transmisión de determinadas enfermedades de suelo, principalmente de hongos patógenos. Este hecho ha originado la aplicación de diferentes medidas de control químico, pero sin conocer la identidad de las "mosquillas negras", y si estas especies son causantes de daños directos, si son vehículo en la transmisión de determinadas enfermedades de suelo o si en realidad puede tener algunas de ellas una acción beneficiosa.
Es por ello, que a través del proyecto de Investigación y Desarrollo PIA 03-029 de la Junta de Andalucía titulado: "Estudio y Evaluación de Coenosia como un agente de control contra moscas blancas y minadores en cultivos hortícolas" estamos estudiando la acción depredadora de Coenosia como insecto beneficioso, lo que nos ha llevado a identificar a las presas sobre las que actúa, como son las esciáridas. Este un grupo amplio y numeroso, con altas poblaciones en semilleros y en algunas parcelas de cultivos y de los que pocos datos conocemos. Así, afrontamos en primer lugar identificar las especies y relacionar los daños observados con la presencia, al tiempo que facilitamos algunos datos para él diagnostico de las principales especies localizadas hasta la fecha en nuestra zona.
Morfología
Las mosquillas negras son dípteros (moscas con dos alas) del antiguo suborden Nematoceros, las menos evolucionadas de las moscas.
Los adultos, son mosquillas pequeñas de 1 a 4 mm, aunque algunas especies pueden alcanzar hasta los 10 mm. Tienen antenas largas de 16 artejos con 2 segmentos basales (pedicelo y escapo) y 14 flagelómeros.
Los ojos compuestos están unidos por un puente detrás de las antenas, esto es poco común en las familias de dípteros. La nerviación del ala se caracteriza por una costa C corta que finaliza entre R5 y M1, dos horquillas en M y CuA y solo una transversal R-M. Las patas presentan unos espolones tibiales muy desarrollados y con gran valor taxonómico.
Los machos y las hembras tienen una apariencia similar, si bien el abdomen le diferencia claramente entre ambos. La hembra es más desarrollada y el macho más delgado con unos llamativos órganos copuladores en forma de fórceps (ganchos) que utiliza para coger a la hembra.
Las larvas son ápodas y de forma cilíndrica, su cuerpo es de color blanco y traslúcido, consta de 12 segmentos, tiene una longitud de 1 a 8 mm y se caracterizan por una cápsula cefálica esclerificada de color negro brillante.
Los huevos tienen forma sub-elipsoidal y son de color amarillo blanquecino.
Biología
Las larvas de la mosquilla negra se alimentan principalmente de material en descomposición. Sólo unas pocas especies se alimentan de organismos vivos, hongos y plantas superiores. Se ha observado algunos casos de canibalismo entre larvas cuando han estado expuestas a la luz directa (SANTINI & LUCCHI, 1994).
Las larvas poseen un conjunto de glándulas salivares pegajosas, estas le sirven para rodearse y dejar hilos de seda y marcas en el sustrato en todos sus movimientos, lo cual constituye una prueba de su presencia y actividad en el sustrato.
El último segmento abdominal desarrolla una función importante en el transporte. La falta de humedad en el sustrato provoca el movimiento de las larvas hacia las zonas más húmedas (STEFFAN, 1966).
Los adultos son de vida corta y raramente comen néctar u otras fuentes ricas en carbohidratos.
No son grandes voladores y con frecuencia se observan caminando de forma intermitente y cambiante por las camas del cultivo. Tampoco es difícil de observar estas pequeñas mosquillas en el hogar, en los cristales de las ventanas cuando hay macetas de plantas ornamentales o jardín próximo.
Para la copula, los machos se acercan a las hembras por él estimulo de feromonas, vibrando las alas, cuando las pinzas genitales de los machos se unen a los genitales de la hembra, rotan 180º (STEFFAN, 1966).
La puesta aparece a los 2 días siguientes a la cópula. La hembra coloca los huevos de forma aislada y en pequeños grupos directamente en el suelo o sobre algún lugar del vegetal con escasa luz (SANTINI & LUCCHI, 1994).
En el caso de Bradysia difformis cada hembra puede llegar a poner de 100 a 200 huevos en grupos de 2 a 30 en condiciones controladas de temperatura constante de 23ºC+-1 y 70%+-1 de HR (MANSILLA, et al., 2001). Los huevos son amarillos al principio pero luego se vuelven blancos. El desarrollo postembriornario consta de 4 estadios larvarios.
Para B.difformis la emergencia de las larvas es al cabo de 3 a 5 días prolongandose la duración de cada uno de los estadios larvarios durante tres días como termino medio; tras 4 a 6 días en fase de pupa, nacen los nuevos adultos, estos viven de 4 a 7 días (MANSILLA, et al., 2001). Las generaciones se suceden si se mantienen las condiciones de temperatura y humedad. En invierno permanecen activos mientras la temperatura no descienda de 6ºC (STEFFAN, 1966) lo que ocurre raramente en nuestra zona.
Daños y pérdidas
Durante años se ha considerado a la mosquilla negra una plaga de los cultivos de champiñon y otras setas donde existen dos epecies de gran importancia: Lycoriella castanescens y L. ingenua; otras tres especies tienen un impacto más reducido: Bradysia difformis, Bradysia pallipes (Fabricius, 1787) [como B. brunnipes (Meigen, 1804)] y Bradysia lutaria (Winnertz, 1869) (WHITE et al., 2000).
En el Campo de Dalías los esciáridos siempre se han asociados a daños en invernaderos de plantas ornamentales y semilleros, sin embargo se ha observado durante los últimos años un aumento de los daños en cultivos hortícolas. Las larvas de la mosquilla negra atacan las raíces pequeñas y no producen un daño perceptible, pero en ocasiones se alimentan del cuello de las plantas haciendo galerías que rápidamente se infectan de bacterias que producen podredumbres (Pectobacterium sp. (= Erwinia sp.), el proceso acaba con una rápida muerte de la planta. Las identificaciones de estas bacterias se realizaron en el Laboratorio de Patología, Sanidad Vegetal, de la Junta de Andalucía.
Los daños por larvas de mosquilla negra los hemos detectado en casi todos los cultivos (sandía injertada, pepino, pimiento, melón, col china, judía) y son producidos por las especies que hemos identificado. En cultivos en el que el marco de plantación es de alta densidad y en plantas relativamente leñosas como el pimiento, los daños fueron marginales en los casos en que se actuó de forma rápida con tratamientos químico al suelo.
Sin embargo en cultivos de plantas poco lignificadas y con bajo número de plantas por m2 como es el caso de la sandia injertada, la muerte de unas cuantas plantas afecto bastante más a la producción total. En el año 2004, en un campo de col china en la vega de Dalías hubo una alta infestación de esciáridas, la producción se vio reducida en un 40%.
En judía, se observó en una finca de Adra en 2003 una gran incidencia de Thielaviopsis basicola (Berk & Broome) Ferraris, uno de los principales hongos que causan necrosis radicular en judía (GÓMEZ, 1994), el cual fue identificado por el mismo autor. Esta enfermedad estuvo asociada a la presencia numerosa de larvas de mosquilla negra en el cuello y raíces.
Por otro lado, se ha demostrado también la transmisión de esporas de T.basicola tanto por esciáridos como por las shoreflies o moscas de las orillas (Efídridos) (STANGHELLINI et al. ,1999). Estas últimas moscas que identificamos principalmente como Scatella spp., también son abundantes en los semilleros, viveros y cultivos en invernadero almeriense aunque no hemos observado daños directos.
Control químico
La estrategia más utilizada para el control de estas moscas es la utilización de productos químicos. En los cultivos de champiñón se incorporan diferentes insecticidas al sustrato para evitar la aparición de los esciáridos (CANTELO, 1979; CLIFF, 1979). Otros productos utilizados en cultivos de champiñón son el diflubenzuron, la ciromazina y azadirachtina (algunos autorizados en cultivos hortícolas), y el fipronil (no autorizado en cultivos hortícolas) (MARTIN & WORKMAN, 1999). El kinopreno y el metopreno son reguladores del crecimiento utilizados para el control de esciáridas en otras zonas, pero desconocidos en nuestro campo.
Hasta ahora el control químico también ha sido la principal medida utilizada en la zona del poniente almeriense para el control de las larvas de las mosquillas negras. De una manera empírica en las parcelas de cultivos hortícolas almerienses en las que se han realizado tratamientos través del sistema de riego por goteo de clorpirifos 40 % a una dosis de dos litros por hectárea se ha observado buenos resultados. En otras regiones se ha venido utilizando el diazinon.
Otras materias activas que se han utilizado en cultivos ornamentales en invernaderos han sido el pyriproxyfen y el fenoxycarb (LUDWING et al.,2002).
Control biológico
En los invernaderos de Almería el principal depredador de los adultos de la Sciaridas es la mosca tigre meridional (Coenosia attenuata).
Los adultos de Coenosias son depredadores de los adultos de Ephydridae-Scatella, y Sciaridae (Martínez y Cocquempot (2000). La capacidad depredadora de Coenosia attenuata en condiciones de ambiente controlado a temperatura de 25ºC y una humedad relativa de 50-60%, durante 21 días fue de 6,9 presas de Bradysia paupera por mosca y día (KÜHNE, 2000). La preferencia de la mosca tigre por los adultos de esciáridas interfiere en el control potencial que podría ejercer este depredador sobre mosca blanca (KÜHNE, 2000).
También, las larvas de C.attenuata viven en la tierra y son depredadoras de larvas Sciaridas y Ephydridae (MARTINEZ & COCQUEMPOT, 2000). Se ha citado como depredadora de la especie Bradysia paupera (MORESCHI & SÜSS, 1998).
Asimismo, especies de la familia Phoridae son parásitas de la mosquilla negra, principalmente distintas especies del género Megaselia (BROWN, 2005).
Este género también lo hemos identificado en nuestra zona tanto en cultivos hortícolas y ornamentales de invernadero como en semilleros.
Otras especies utilizadas en el control biológico son los ácaros depredadores Hypoaspis miles (Berlese) (CHAMBERS et al., 1993) e Hypoapsis aculeifer Canestrini. Además del coleoptero depredador Atheta coriaria Kraatz, todos estos se alimenta principalmente de larvas de esciáridas y se encuentran disponibles de forma comercial.
También los nematodos patógenos del género Heterorhabditis, Steinernema y Tetradonema son utilizados para el control de las larvas. Algunos como Steinernema feltiae Filipjev es comercializado en España.
En los ensayos realizados en condiciones controladas mediante la aplicación de este último entomopatogeno se ha observado una alta mortalidad en larvas de B.difformis (MANSILLA et al., 2001).
Por otro lado, también es posible el control de larvas esciaridas con bacterias patógenas como Bacillus thuringiensis var. israeliensis, incorporando el producto al sustrato, pero hasta ahora solo se ha utilizado en cultivos en turba (EPENHUIJSEN & KOOLAARD, 2001). Así mismo, se ha citado la utilización de hongos patógenos como Conidiobolus sp. (HELYER et al.,2003).
Entre las medidas biotecnológicas, la colocación de trampas adhesivas amarillas, son atrayentes y medio de captura de los adultos permitiendo detectar la presencia de los mismos, en semilleros hortícolas y viveros. En cultivo de champiñón, se utiliza como método de atracción trampas de luz negra, situadas sobre una superficie impermeable impregnada de azúcar y bendicocarb (NAVARRO et al., 2003).
Materiales y métodos
Se han recogido mosquillas negrillas en cultivos de invernadero de tomate, pimiento, berenjena, melón, sandia, pepino, calabacín y judía, col china y fresa, semilleros hortícolas y viveros de ornamentales.
En diferentes zonas de la provincia de Almería, en el Poniente en los términos municipales de Adra, El Ejido, La Mojonera, Dalias, Berja y Roquetas.
En el Levante almeriense se han recogido en él termino de Almería y Nijar. También, se ha efectuado la recogida en otras zonas nuevas, dedicadas a la producción hortícola bajo plástico y distantes de los dos grandes núcleos de producción mencionados como fueron: Cuevas del Almanzora, Abrucena, Nacimiento, Pechina, Lucainena de las Torres y Antas.
Dentro de estos cultivos, se han recogido muestras en los diferentes medios y sustratos utilizados, turba, fibra de coco, lana de roca y perlita así como en tierra con las variantes de enarenado y plástico negro.
Se han recogido muestras de ejemplares adultos mediante aspiración mecánica directamente en las parcelas de cultivo. Por otro lado larvas, a través de la recogida de material vegetal y sustratos.
Para la identificación se ha utilizado los adultos machos, los cuales se conservaron en alcohol al 70%.
La identificación se realiza sobre la base de las preparaciones microscópicas de las genitalias de los machos adultos, así como algunas características macroscópicas de los adultos. Para ello las muestras se introducen en alcohol de 96º durante 10 minutos para extraer el agua, posteriormente se pasan a creosota durante al menos otros 10 minutos para aclarar. El montaje final se realiza con bálsamo de Canadá, colocando la genitalia de manera que pueda ser observada desde su parte ventral.
Una vez colocado el cubre se secan las preparaciones a 50º durante 24 horas (MENZEL & MOHRIG, 2000).
El género BradysiaWinnertz, 1867
Segmentos antenales con cuello corto pero bien formado, puente de los ojos formado por 2-4 filas de facetas; palpos trisegmentados (algunas especies con palpos bisegmentados), a menudo con fóvea sensorial marrón distintiva. Tibia anterior con un peine nítido de espinas en la cara interna del ápice distal, con 4-12 de esas espinas, dependiendo de la especie, separadas casi siempre de una zona desnuda del resto de las cerdas de la tibia; espolón tibial un poco más largo que la anchura de la tibia, las cuatro tibias posteriores con dos espolones subiguales cada una. Venas posteriores del ala y membrana carentes de macrotricos. Cerdas corporales, incluidas las del tórax, cortas y pálidas. Estilos del macho casi siempre con una armadura de espinas recias en el ápice y sin pelos flageliformes en la cara interna.
Este género es el más numeroso de la familia, nuestro trabajo ha consistido en identificar y confirmar la identificación de las especies que hemos encontrado en los diferentes cultivos.
El género Bradysia se divide en 16 grupos de especies, las tres especies encontradas en nuestros cultivos pertenecen al grupo de Bradysia gr. tilicola.
Bradysiagr. tilicola
Se caracteriza este grupo de esciáridas por tener un placa genital de forma trapezoidal, membranosa o débilmente esclerotizada; área sensorial del segmento basal del palpo pequeña, redondeada, oscura y profundamente excavada. Mesonoto con cerdas dispersas, cortas y muy recias, a menudo con cerdas laterales muy gruesas: escutelo con 2 cerdas marginales largas y recias; uñas sin dientes.
Base ventral de la genitalía masculina sin lóbulo basal; cara interna de los gonocoxitos sin cerdas largas; hipopigio con gonostilos largos y estrechos; ápice de los gonostilos densamente cerdosa, con un diente unguiculado corto apical y espinas subapicales que llegan como mucho hasta la mitad del gonostilo. Para una descripción extensa véase (Menzel & Mohrig, 2000) así como para una clave de todos los grupos.
Bradysia ocellaris (Comstock, 1882)
(Sciara tritici Coquillet, 1895)
Especie sólo encontrada en una muestra por lo que parece ser escasa en los invernaderos. Es muy característico de esta especie la base blanco amarillenta de la antena de los machos. Esta coloración se encuentra siempre en el escapo y el pedicelo, pero también puede encontrarse en los dos flagelómeros primeros.
Se diferencia del resto de especies del grupo por la disposición característica de las 4-6 espinas recias del tercio superior de los gonostilos. Solo dos de esas espinas están dispuestas formando un par en el ángulo interno del ápice del gonostilo.
Las otras espinas 2-4 se presentan aisladas en la superficie ventral interna del gonostilo. Para una decripción completa Menzel et al., 2003. Citas: La Gomera (Islas Canarias)
Bradysia difformis Frey, 1948
(Bradysia agrestis Sasakawa, 1978)
(Bradysia paupera Tuomikoski, 1960)
Segunda especie en abundancia. Esta especie se reconoce fácilmente porque los flagelómeros de los machos son muy cortos y comprimidos, esto la hace discernible de especies con genitalia parecida. Es la única especie en que los flagelómeros del macho son más cortos o como mucho subiguales respecto de los flagelómeros de la hembra. Difiere de otras especies del grupo por los ápices de los gonostilos de coloración oscura y no amarilla y por la presencia de un diente fino en el ápice de aquellos y 5-7 espinas subapicales ligeramente curvadas y subiguales.
Descripción completa en Menzel et al., 2003.
Citas: Lourizan (Pontevedra)
Bradysia nomica Mohrig & Röschmann, 1996
Especie más abundante con diferencia. En la actualidad nuestro grupo de trabaja en la redescripción de esta especie. Se caracteriza porque el noveno tergito abdominal es muy corto. Transcribimos a continuación la descripción original:
Cabeza: Puente ocular con 3 filas de facetas. Flagelómeros rectos y largos, con cerdas no dispuestas densamente, pero tan largas como la anchura del segmento, y con sensilios finos y curvados entre las cerdas. 4º segmento antenal 2,8 veces más largo que ancho, cuello de los segmentos claramente definido. Palpo trisegmentado; segmento basal del palpo con fóvea sensiliar profunda y con 1-2 cerdas.
Torax: Marrón. Coxa y pata de color ocre. Mesonoto oscuro y peloso, con cerdas laterales preescuterales y dos escutelares gruesas. Postpronoto desnudo. Parte anterior del pronoto y episternito protorácico esparcidamente peloso.
Alas transparentes; C = 2/3 w; R1 bastante corta, aproximadamente 1/2 de R; y = x, ambos sin macrotricos. Halterio oscuro. Ápice de la tibia anterior con la estructura en peine típica del género. Espolón tibial relativamente corto. Uñas sin dientes.
Abdomen: Pilosidad oscura dispersa. Artejo valvar ventral corto y peloso, gonostilo alargado, sin diente apical, con 4-5 espinas apicales, uno de ellos dorsal y aislado; con cerdas subapicales hasta casi el medio de la cara interna; apodema genital tan alto como ancho, con el ápice denticulado. Edeago corto.
Características de la especie: Presenta el tipo de sensilios en el palpo característicos del grupo. Se diferencia de otras especies por la disposición típica de la armadura del gonostilo.
El 9º tergito abdominal es de poca longitud.
Citas: Islas Canarias
Es la primera vez que esta especie se reconoce como dañina para los cultivos.
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