Importancia de las enfermedades virales
Los virus son el segundo grupo de patógenos de plantas, después de los hongos, en cuanto al número e importancia de las enfermedades que causan. Los virus colonizan sistémicamente a las plantas susceptibles, y la multiplicación del virus va acompañada de alteraciones en la regulación de la expresión génica en las células huésped, que dan lugar al desarrollo de la enfermedad y la expresión de síntomas. Esta alteración de la expresión génica lleva a anomalías de desarrollo que, en general, son de falta de desarrollo a todos los niveles de organización: desde diversas clorosis (mosaicos, rayados, anillos etc) hasta enanismo de órganos o de la planta entera (Figura 1). La clorosis y reducción de crecimiento resulta en una disminución de la producción biológica del cultivo, con las consiguientes pérdidas de producto económico. Por otro lado, las deformaciones, coloraciones anómalas, alteración de la composición química y por tanto de las cualidades nutritivas y organolépticas, etc del producto del cultivo son también causas importantes de pérdidas.
Las pérdidas directas debidas a enfermedades virales se han cuantificado en numerosas ocasiones, y sobre todo en cultivos intensivos (hortícolas y frutales) en sistemas agrícolas tecnificados, en los que el control con mayor éxito de otros agentes de pérdidas como insectos, malas hierbas o enfermedades fúngicas o bacterianas, supone un mayor impacto relativo de las virosis. La Tabla 1 recoge de la literatura algunos ejemplos de la cuantía de las pérdidas debidas a virosis en diferentes cultivos. Los datos muestran la amplia variación del impacto de las virosis en la producción vegetal, y señalan que, aunque en ocasiones las pérdidas se mantienen a niveles bajos (por ejemplo en la patata en el Reino Unido) a menudo el efecto es catastrófico. De hecho, las enfermedades virales pueden ser un factor limitante a la producción vegetal, lo que es especialmente grave en el caso de cultivos críticos para la economía y la seguridad alimentaria de los países en desarrollo. Ejemplos recientes son la epidemia de enrollado de la hoja del algodón en Pakistán, la de mosaico de la mandioca en Africa Oriental, la del tungro del arroz en el sureste asiático o la del moteado amarillo del arroz en África Occidental.
La resistencia genética en el control de las virosis
Una de las razones de la importancia económica de las virosis, apuntada en el párrafo anterior, radica en lo limitado de las medidas de control disponibles. El control de los virus se basa fundamentalmente en dos estrategias: la reducción del potencial de inóculo, actuando sobre las fuentes de inóculo y sobre su dispersión, y el uso de resistencia incorporada a las variedades de los cultivos.
La disminución de las fuentes de inóculo se basa en la sanidad y certificación del material vegetal de propagación, y en la eliminación de huéspedes alternativos.
Su eficacia depende, además de del grado de sanidad alcanzable, de la capacidad de dispersión del inóculo y de la gama de huéspedes del virus. Aunque no se hayan realizado estudios comparativos de la gama de huéspedes de los virus de plantas, parece que la mayoría no son parásitos especialistas sino generalistas que, en condiciones naturales, infectan a distintos huéspedes (GARCÍAARENALY MCDONALD 2003), lo que disminuye la eficacia de esta estrategia de control.
La disminución de la dispersión del inóculo se basa en el control de las poblaciones de sus vectores, en la práctica sólo de los que son insectos picadores-chupadores. El éxito de estas medidas es en general limitado, y muy de pendiente del mecanismo de transmisión del virus y del umbral de tolerancia a la población del insecto como vector, que es siempre menor que como plaga.
El uso de la resistencia genética, introducida en las variedades de los cultivos, es la principal estrategia de control de virosis en cuanto a su eficacia, y es un aspecto que ha recibido gran atención de fitopatólogos y mejoradores. Los virus son parásitos intracelulares obligados, y todas las etapas de su ciclo vital, desde la replicación de su genoma, hasta la colonización de la planta mediante el movimiento de la infección de célula a célula, primero, y de forma sistémica por el floema después, dependen de la interacción entre factores codificados por el genoma del virus y factores codificados por el genoma de la planta huésped.
Se han caracterizado factores de resistencia que bloquean cualquiera de estas etapas, y que resultan en inmunidad de la planta por que el virus no se replica o por que la infección queda limitada a la célula inicialmente infectada, en que la colonización sistémica es defectiva, o en una resistencia parcial manifestada por una menor acumulación del virus en los tejidos de la planta huésped (17%, 13% y 36% de los factores caracterizados, respectivamente, datos de Fraser 1990). A diferencia de las resistencias a hongos o bacterias fitopatógenas, sólo un 34% de las resistencias a virus se expresa como hipersensibilidad y se hereda como un carácter monogénico dominante, lo que tiene su importancia, ya que este tipo de resistencia es el de más fácil manejo en programas de mejora.
De hecho, y según una revisión reciente (KHETARPAL y col. 1998), de 179 factores de resistencia a virus en distintos cultivos, el 54% son monogénciso y dominantes (o con dominancia incompleta), el 24% son monogénicos y recesivos, y el 22% son poligénicos, la mitad de los cuales determina una resistencia recesiva. La importancia cuantitativa de la resistencia recesiva a virus, que contrasta con lo que se conoce de la resistencia a patógenos celulares, concuerda con la necesidad de la interacción entre factores del huésped y del virus para completar las funciones virales, y es un aspecto de la interacción virusplanta que está recibiendo una gran atención (DÍAZ-PENDÓN y col. 2004).
Una limitación importante de la resistencia como estrategia de control de virosis es su disponibilidad. Se ha descrito un número relativamente bajo de factores de resistencia a virus (KHETARPAL y col. 1998; DÍAZ-PENDÓN y col. 2004) en comparación, por ejemplo, con los descritos a hongos fitopatógenos. La importancia relativa de resistencias parciales y/o poligénicas descrita en el párrafo anterior también pudiera reflejar la escasez de factores que confirieran una mayor protección o fueran de más fácil manejo en los programas de mejora.
Una segunda limitación importante, común a la resistencia frente a todo tipo de patógenos, es que la resistencia es superable: su uso actúa como una presión selectiva sobre la población del patógeno a controlar, y la frecuencia de los genotipos ante los que la resistencia no es eficaz aumenta hasta que la resistencia deja de ser efectiva. Un tema central de la fitopatología ha sido, y sigue siendo, entender qué determina la durabilidad de la resistencia, y como se puede manejar en la práctica.
Evolución de virus y durabilidad de la resistencia
Aunque la superación de la resistencia se debe a la evolución de las poblaciones de los patógenos, los análisis de la durabilidad de la resistencia a virus se han centrado tradicionalmente en establecer correlaciones entre la herencia y la expresión de la resistencia y su duración. Estos análisis han concluido que la resistencia monogénica dominante expresada como hipersensibilidad se supera más fácilmente que otros tipos (FRASER 1990). Sin embargo, el análisis de la vida eficaz de 50 factores de resistencia utilizados de forma extensa frente a 29 virus distintos en 35 patosistemas muestra que esto no es así: no se encontró una asociación estadísticamente significativa entre la herencia de la resistencia y su duración, ni entre hipersensibilidad y superación de la resistencia (GARCÍA-ARENAL Y MCDONALD 2003). En cambio, se encontró una asociación significativa entre la duración de la resistencia y factores de la historia vital de los virus que pueden determinar su evolución, por ejemplo, la gama de huéspedes, la capacidad de sobrevivir localmente, la forma (horizontal o vertical) de transmisión y su mecanismo, la capacidad de dispersión o la capacidad de originar genotipos híbridos por recombinación. Por tanto el potencial evolutivo de un virus parece ser un factor importante en cuanto a su capacidad de superar la resistencia.
La gran mayoría de los virus que infectan plantas (en torno al 80%) tienen ARN como material genético, y desde los años 1980 se sabe que las tasas de mutación de los genomas de ARN son varios órdenes de magnitud superiores a las de los genomas de ADN. Por ello se supone que las poblaciones de virus de ARN tienen una gran diversidad genética y se adaptan fácilmente a nuevas condiciones ambientales. Sin embargo, las poblaciones de virus de plantas cuya estructura genética se ha analizado no presentan una elevada variabilidad genética, sean sus genomas de ARN o de ADN (GARCÍA-ARENAL y col. 2001). Además, el análisis del tipo de mutaciones espontáneas que tienen lugar durante la replicación de su genoma muestra que en una alta proporción (en torno al 70%) son mutaciones que originan fenotipos deletéreos o letales (MALPICA y col. 2002), por lo que no tendrían valor adaptativo. El intercambio de segmentos genómicos por recombinación es otra fuente potencial de variabilidad en los virus pero, de nuevo, los estudios de poblaciones naturales (por ej. BONNET y col. 2005) sugieren que los genomas recombinantes no son tan eficaces como sus parentales y son eliminados de la población. Por tanto, todos los datos indican que la capacidad de variación de los virus de plantas es limitada por que una fracción importante de los nuevos genotipos será menos eficaz biológicamente, y la capacidad de los virus para adaptarse a nuevas condiciones ambientales puede no ser tan grande como se ha dado tradicionalmente por supuesto.
El proceso adaptativo que nos ocupa aquí es la adaptación a genotipos resistentes de sus huéspedes, es decir, la superación de la resistencia. El análisis de la duración efectiva de 50 factores de resistencia al que nos hemos referido anteriormente indica que para 37 de ellos (el 74%) la resistencia no se ha superado o ha sido eficaz durante 25 años o más, y sólo 13 se han superado antes de ese periodo (GARCÍA-ARENAL Y MCDONALD 2003). Por tanto, la resistencia a virus parece ser más duradera que la resistencia a patógenos celulares. Es importante señalar que se han descrito cepas o patotipos virales que superan la mitad de los 37 factores de resistencia duraderos, pero la frecuencia de estos genotipos en la población se mantiene a niveles suficientemente bajos como para que la resistencia siga siendo eficaz. Esto sugiere que la superación de la resistencia tiene un coste biológico, lo que se ha demostrado experimentalmente en algunos casos y es compatible con la poca variabilidad de los virus de plantas que señalábamos en el párrafo anterior.
Perspectivas para el control de las virosis
El uso de resistencia es la medida más eficaz para control de las enfermedades causadas por virus. Las limitaciones de esta estrategia de control son dos: su vida útil limitada y la disponibilidad de fuentes de resistencia. En cuanto a la primera, los datos indican que la resistencia a virus es más duradera que la resistencia a otros patógenos de plantas, lo que atribuimos a la poca plasticidad genética de los genomas virales. Por otro lado, las características de la historia vital del virus, relacionadas con su potencial evolutivo, parecen ser determinantes de la durabilidad de la resistencia en mayor grado que las características genéticas de la misma. Esto abre la posibilidad de manejar la duración de la resistencia mediante el uso conjunto de otras medidas de control que afecten a los factores del ciclo vital del virus, por ejemplo, su capacidad de supervivencia local y de dispersión. En cuanto a la segunda limitación, la resistencia transgéncia debida a transgenes derivados del genoma viral supone una disponibilidad en principio ilimitada de fuentes de resistencia.
Este futuro, que presentamos con optimismo, requerirá estudios detallados de cada patosistema, necesarios no sólo para desarrollar estrategias de control eficaces y sostenibles sino también y para que éstas sean aceptadas socialmente.
BIBLIOGRAFÍA
BONNET, J., FRAILE, A., SACRISTÁN, S., MALPICA, J.M., GARCÍA-ARENAL, F. (2005). Role of recombination in the evolution of natural populations of Cucumber mosaic virus, a tripartite RNA plant virus. Virology 332: 359-368.
DÍA-PENDÓN, J.A., TRUNIGER, V., NIETO, C., GARCÍA-MAS, J., BENDAHMANE, A., ARANDA, M.A. (2004) Advances in understanding recessive resistance to plant viruses. Mol. Plant Pathol. 5: 223-233.
FRASER, R.S.S. (1990). The genetics of resistance to plant viruses. Annu. Rev. Phytopathol. 28: 179-200.
GARCÍA-ARENAL, F., MCDONALD, B.A. (2003). An analysis of the durability of resistance to plant viruses. Phytopathology 93: 941-952.
GARCÍA-ARENAL, F., FRAILE, A., MALPICA, J.M. (2001). Variability and genetic structure of plant virus populations. Annu. Rev. Phytopathol. 39: 157-186.
KHETARPAL., R.K., MAISONNEUVE, B., MAURY, Y., CHALOUB, B., DINANT, S., LECOQ, H., VARMA, A. (1998). Breeding for resistance to plant viruses. En A. HADIDI, R.K. KHETARPAL, KOGANEZAWA, H. (Eds.) Plant virus disease control. American Phytopathological Sopciety, St. Paul, MN., pp. 14-32.
MALPICA, J.M., FRAILE, A., MORENO, I., OBIES, C., DRAKE, J.W., GARCÍA-ARENAL, F. (2002). The rate and character of spontaneous mutation in an RNA virus. Genetics 144: 557-567.
