Se han estudiado, bajo condiciones de laboratorio, los efectos secundarios provocados por 3 insecticidas (spinosad, malation y fention) aplicados en cebo para el control de la mosca de la fruta, Ceratitis capitata. Las especies objeto de estudio fueron 4 himenópteros presentes en el ecosistema cítricos: Citrostichus phyllocnistoides (eulófido), Diachasmimorpha tryoni (bracónido), Diglyphus isaea (eulófido) y Anagyrus pseudococci (encírtido). No se han encontrado diferencias significativas con el control para la mortalidad de los adultos de D. tryoni, D. Isaea y A. Pseudococci expuestos a residuo fresco de spinosad.
Por el contrario, la mortalidad con malation y fention fue significativamente mayor y en ocasiones del 100%. Solamente en el caso de C. Phyllocnistoides la mortalidad con spinosad fue significativamente mayor que en el control. Además, se evaluó el efecto sobre el parasitismo, la descendencia y la duración del ciclo de la descendencia con los adultos supervivientes de C. Phyllocnistoides y D. Tryoni, no habiéndose encontrado diferencias significativas entre el control y el tratamiento con spinosad. La mayor selectividad del spinosad en comparación a malation y fention, sugiere que este producto podría ser una alternativa a los productos cebo utilizados hasta la fecha para el control de C. Capitata, por mostrarse más respetuoso con la fauna útil.
INTRODUCCIÓN
La mosca de la fruta, Ceratitis capitata Wied. (Dip.: Tephritidae), se encuentra citada sobre más de 250 especies de frutales y hortalizas (LIQUIDO et al., 1991). Este fitófago causa cuantiosas pérdidas económicas por el daño directo que produce. Además, su alta adaptabilidad a distintos medios y su elevada capacidad de dispersión, hace que sea considerada una de las plagas más dañinas en la fruticultura mundial (MITCHELL y SAUL, 1990; WHITE y ELSON-HARRIS, 1992). En España y en particular en cítricos, donde han existido campañas de interés estatal desde 1955 (ADAN et al., 1996), los métodos clásicos de control de esta plaga se han basado fundamentalmente en tratamientos insecticidas realizados a partir de redes de monitorización con mosqueros, mediante tratamientos aéreos con avioneta, tratamientos terrestres, control de focos (frutales aislados dentro del área citrícola), e incluso el control de zonas de difícil acceso mediante helicóptero (PRIMO et al., 2003).
El control químico de C. capitata, viene indudablemente determinado por el conocimiento de su biología. Los huevos y las larvas se desarrollan en el fruto, con lo que sería necesario el uso de productos sistémicos para su control (aunque posible, no viable por la presencia de residuos en fruta fresca). La pupación tiene lugar en el suelo y su tratamiento sería bastante costoso y posiblemente ineficaz, además de ser muy poco selectivo para la flora y fauna del suelo (ROESSLER, 1989).
Por tanto el control químico de esta plaga, pasa por el control de los adultos, ya que es el único estado expuesto a posibles tratamientos. En España, el método de control más utilizado y eficaz para la mosca de la fruta ha sido la aplicación de tratamientos cebo, que consisten en el tratamiento conjunto de un atrayente (proteínas hidrolizadas) junto con un insecticida. Tanto el macho como la hembra de C. capitata son atraídos por la proteína hidrolizada que contiene nutrientes esenciales para el desarrollo sexual. Al ingerirla, también lo hacen del insecticida en una dosis necesaria para provocarles la muerte.
En el pasado se han utilizado un amplio rango de materias activas, entre ellas fention, para el control de la mosca de la fruta. Sin embargo, tanto en España como en otros países donde esta plaga es importante, el insecticida más utilizado desde 1996 en este tipo de tratamientos ha sido malation, que se ha venido aplicando sistemáticamente contra C. capitata debido a su alta eficacia y bajo coste (ROESSLER, 1989).
Sin embargo, la tendencia actual es ir introduciendo estrategias alternativas al control químico, que intenten ser igual de eficaces, pero más respetuosas con el medio ambiente. En este sentido, actualmente se están ensayando distintas técnicas como son la quimioesterilización por medio de insecticidas de nueva generación (NAVARRO, 2003), la lucha autocida (PRIMO et al., 2003) o el uso de técnicas de control biológico [suelta de parasitoides de C. capitata (CASTAÑERA, 2003; FALCO et al., 2003) y aplicación de hongos entomopatógenos (NAVARRO, 2003].
Además, y debido al aumento de los problemas en las últimas campañas originados por C. capitata, se ha puesto en marcha un proyecto coordinado de investigación financiado por el Instituto Nacional de Investigaciones Agrarias y Alimentarias, y cuyo objetivo es desarrollar métodos de control económicamente rentables, respetuosos con el medio ambiente y compatibles con los principios de la producción integrada (CASTAÑERA, 2003).
En el ámbito de este proyecto se encuadra el objetivo del presente trabajo, que es ampliar el conocimiento de los efectos secundarios sobre fauna útil de los tratamientos cebo. A pesar de que estos tratamientos, son mucho más respetuosos con el medio ambiente, el hecho de realizarlos con un atrayente no específico para C. capitata, también puede provocar que algunos enemigos naturales se vean atraídos por el cebo.
Sin embargo, existe poca bibliografía científica que muestre los efectos de estos tratamientos sobre la fauna útil presente en cítricos. En el presente trabajo se presentan los efectos secundarios de tres insecticidas (spinosad, malation y fention) aplicados en cebo, sobre cuatro himenópteros del ecosistema cítricos; tres que atacan plagas de cítricos, Citrostichus phyllocnistoides Narayan (eulófido parasitoide del minador de las hojas de los cítricos, Phyllocnistis citrella), Diachasmimorpha tryoni (Cameron) (bracónido parasitoide de la mosca de la fruta C. capitata), y Anagyrus pseudococci (Girault) (encírtido parasitoide del cotonet, Planococcus citri) y uno, Diglyphus isaea (Walter) (eulófido), presente en la vegetación adventicia y de gran importancia en la regulación de las poblaciones de agromícidos.
Material y métodos Insectos
Todos los individuos empleados en los ensayos fueron menores de 48 horas de vida, excepto para Diglyphus isaea que tenían aproximadamente 5 días de vida y habían sido almacenados a una temperatura de 9ºC. Citrostichus phyllocnistoides (Foto 1A). Los individuos utilizados en los ensayos procedían de parcelas de cítricos del término municipal de Burriana (Castellón de la Plana).
En estas parcelas se recogieron brotes atacados del minador de las hojas de los cítricos (P. citrella), que se depositaron en evolucionarios de madera (40 x 40 x 50 cm). Para poder obtener el número de individuos necesarios para la realización de los ensayos, diariamente se recogieron los adultos emergidos mediante la ayuda de un aspirador entomológico. Diachasmimorpha tryoni (Foto 1B).
Los individuos utilizados en este trabajo procedían de la cría en cautividad llevada a cabo en las instalaciones de la Unidad de Entomología del Instituto Valenciano de Investigaciones Agrarias (IVIA) en Moncada (Valencia) (FALCO et al., 2003). La cría de este parasitoide se realizó sobre su huésped, C. capitata, y se llevó a cabo en cámaras climáticas a 25ºC de temperatura, 70% de humedad y un fotoperiodo de 16:8 (L:O). Diglyphus isaea (Foto 1C).
Los individuos utilizados en este trabajo procedían de la cría comercial de Koppert Biological Systems S.L. (Miglyphus ®) (KOPPERT, 2004). Anagyrus pseudococci (Foto 1D). Los individuos utilizados en los ensayos procedían de la cría en cautividad llevada a cabo en la Estación Experimental del Ebro en Amposta (Tarragona) del Institut de Recerca i Tecnología Agroalimentaria (IRTA) (CAMPOS y MARTINEZ-FERRER, 2003).
Insecticidas cebo
Los insecticidas cebo ensayados en este trabajo fueron: malation, fention y spinosad. En el tratamiento con Spinosad se utilizó el formulado comercial Spintor Cebo®, el cual incorpora el cebo atrayente. Para malation y fention se utilizó como cebo el producto comercial Biocebo®. Spinosad: Spintor Cebo®. Liquido cebo concentrado (CB) que contiene 0,02% p/p (0,24 gramos s.a./l.) de la materia activa Spinosad (MAPYA, 2004a.
La formulación lleva ya incluida la proteína alimenticia, optimizada con atrayentes, estimulantes y agentes de longevidad, aunque la casa comercial no especifica cuales son estos componentes (VERGOULAS y TORNÉ, 2003). Malation: Orothion® EC..Formulación emulsionable que contiene malation al 50% p/v (Titular: Químicas Oro S.A.) (MAPYA, 2004b). Fention: Lebaycid® EC.
Concentrado emulsionable que contiene fention al 50% p/v (Titular: Bayer CropScience S.L.) (MAPYA, 2004c). Cebo: Biocebo®. Proteína hidrolizada emulsionable al 30% p/v (Titular: Bioibérica S.A. Etiqueta: Agrodán) (MAPYA, 2004d). Las dosis utilizadas fueron las autorizadas por el Ministerio de Agricultura, Pesca y Alimentación y recomendadas para su uso en cítricos (MAPYA, 2004a, b, c y d; LIÑAN).
Efecto en la mortalidad de adultos
Para conocer el efecto de los tratamientos cebo sobre la mortalidad de adultos, se siguió el método de laboratorio descrito por Medina et al. (2004). Se realizó un diseño experimental de un factor fijo (insecticida cebo) con 4 tratamientos: (1) Spintor Cebo ® al 10%, (2) Orothion® al 0,5% + Biocebo® al 0,5%, (3) Lebaycid al 0,5% + Biocebo® al 0,5% y (4) un control con agua. Se utilizaron 5 repeticiones por tratamiento. Metodología. Para cada repetición se utilizó una unidad de ensayo que consistió en una caja de plástico rectangular, de 15 x 10 x 7 cm, con cierre superior hermético (Foto 2).
Para permitir la ventilación de la caja, la tapa poseía una abertura sellada con tela muselina (12 x 8 cm). En cada caja se introdujeron 10 adultos (5 machos y 5 hembras) de la especie a ensayar. Para la alimentación de los adultos, se adicionó mediante un eppendorf cerrado con algodón y fijado a la caja mediante plastilina blanca, una mezcla de agua y miel (1:1).
Para cada tratamiento, se aplicaron mediante una micropipeta, 5 gotas de 5 ?l sobre una hoja de clementino (Foto 3). Las gotas se dejaron secar durante 1 hora aproximadamente. La hoja utilizada se encontraba totalmente expandida y procedía de árboles adultos de clementinos de la variedad Clementina de Nules (Citrus clementina Hort. X Tan.) e injertados sobre el patrón híbrido Citrange carrizo (Citrus sinensis x Poncirus trifoliata) localizados en las parcelas experimentales del IVIA.
Inmediatamente tras el corte de la hoja, el pecíolo se insertó en un eppendorf con una disolución de Triton® con agua (3% v/v), para mantener la turgencia de la hoja, y se selló con plastilina para evitar la salida de la mezcla (Foto 3). Las hojas tratadas fueron clasificadas según la concentración y tipo de tratamiento. Tras liberar los adultos de cada especie, las unidades de ensayo se depositaron en una incubadora climática a 25ºC de temperatura y un fotoperiodo de 16:8 (L:O). Evaluación. A las 24, 48 y 72 horas se realizó una evaluación que consistió en contar el número de individuos muertos en cada repetición. Con estos valores se estimó para cada tratamiento el porcentaje de mortalidad y se calculó el porcentaje de mortalidad corregida respecto al control mediante la fórmula de Schneider-Orelli (BAKR, 2004):
Efecto en la descendencia y en el parasitismo
Con los adultos de C. phyllocnistoides y D. tryoni supervivientes del ensayo anterior, y tras haber estado expuestos 72 horas a los tratamientos cebo, se montaron dos experiencias (una para cada especie de parasitoide) con el objetivo de estimar el efecto de los tratamientos cebo sobre la capacidad de parasitación y la descendencia. Citrostichus phyllocnistoides.
De cada tratamiento ensayado y aleatoriamente entre repeticiones se seleccionaron 10 parejas supervivientes de la experiencia sobre adultos. Cada pareja se introdujo en una placa petri de 120 mm de diámetro, en la cual se les ofreció diariamente y durante 3 días, 15 hojas de naranjo amargo (Citrus aurantium L.) que contenían cada una, una larva de segundo estadío larvario de P. citrella (estadío preferencial de puesta para P. citrella, URBANEJA et al., 2003 a y b).
Las placas se sellaron con Parafilm®, para evitar que los adultos escapasen. En el interior de la placa petri, se depositó una fina capa de agar al 4% (p/v), con el fin de poder mantener las hojas turgentes. Tanto el material vegetal como las larvas de minador utilizado en esta experiencia provino de las crías continuas de minador montadas en el IVIA (URBANEJA et al., 1998).
La alimentación se les suministró en forma pequeñas gotas de miel que se depositó sobre la superficie de las hojas. Después de cada cambio, las larvas se revisaron bajo lupa binocular estereoscópica, y se anotó la existencia o no, de picaduras o de puesta. Los huevos se dejaron evolucionar hasta adulto, individualmente en placas Petri de 40 mm de diámetro con una fina capa de agar al 4% (p/v), anotándose la duración del ciclo para cada individuo descendiente. Con todos estos datos se calculó, el porcentaje de parasitismo, la descendencia (progenie/hembra), y la duración del ciclo biológico para los descendientes. Diachasmimorpha tryoni. Al igual que con C. phyllocnistoides, de cada tratamiento ensayado y aleatoriamente entre repeticiones se seleccionaron 10 parejas de D. tryoni supervivientes de la experiencia sobre adultos. Cada pareja se introdujo en unidades de puesta y se le ofrecieron 10 larvas de tercera edad de C. capitata (estadio preferencial de puesta; FALCO et al, 2003; WANG y MESSING, 2003) durante tres días.
Las larvas de tercer estadío de C. capitata utilizadas en esta experiencia procedían de la cría continua montadas en el IVIA para la producción de D. tryoni (FALCO et al., 2003). Las unidades de puesta eran cajas de plástico (150 x 100 x 70 mm), con cierre superior hermético. Para permitir la ventilación de la caja, la tapa poseía una abertura sellada con tela muselina (12 x 8 cm). Además sobre dicha tapa, y unida por un velcro se dispuso una doble capa de muselina de las mismas dimensiones, donde se confinaban las larvas de C. capitata quedando así a merced de la parasitación de D. tryoni (Foto 2).
Después de cada cambio, las larvas ofrecidas se individualizaron en placas Petri de 40 mm de diámetro donde se dejaban pupar. Las pupas se dejaron evolucionar hasta la emergencia del adulto de C. capitata o del parasitoide, anotándose la duración del ciclo para cada individuo descendiente. Cada placa se selló con Parafilm®, para evitar que los adultos escapasen. Con todos estos datos se calculó, el porcentaje de parasitismo, la descendencia (progenie / hembra), y la duración del ciclo biológico para los descendientes.
Análisis de los datos
Donde se consideró oportuno, se realizó un análisis de la varianza de un factor (ANOVA) y el test de Tukey para la separación de las medias con una P<0,05 (SPSS, 1999). Previamente al análisis para el cumplimiento de la normalidad y la homecedasticidad de los datos, cuando fue necesario se transformaron los datos [ln (x); arcosen(x)].
Resultados
Efecto en la mortalidad de adultos
La mortalidad provocada sobre los adultos que estuvieron expuestos a las gotas de cebo fue significativamente diferente según tratamientos y especie estudiada (Tabla 1). A las 24, 48 y 72 horas tras la exposición, la mortalidad de C. phyllocnistoides en los tratamientos cebo fue mayor que en el control. Sin embargo, malation a las 48 horas (68,9%) y fention a las 48 y 72 horas (72,9 y 100% resp.), presentaron una mortalidad mayor que spinosad. La mortalidad de C. phyllocnistoides aumentó en los tres tratamientos conforme lo hizo el periodo de exposición (Figura 1A). En el caso de D. tryoni, D. isaea, A. pseudococci no se encontraron diferencias estadísticas entre el control y el tratamiento con spinosad (Tabla 1).
La mortalidad provocada por malation y fention no fue estadísticamente diferente sobre D. tryoni, alcanzándose mortalidades cercanas al 100% con malation a las 72 horas y del 100% tan solo a las 24 horas de exposición con fention (Figura 1B). En el caso de D. isaea y A. pseudococci, la mortalidad también fue en aumentó conforme avanzó el tiempo de exposición (Figura 1C y D), siendo sobre ambos parasitoides significativamente mayor la mortalidad provocada por fention a las 72 horas que la inducida por malation (Tabla 1).
Efecto en la descendencia y en el parasitismo
Con C. phyllocnistoides no se pudo llevar a cabo el tratamiento con fention ya que no quedó ningún individuo vivo de la experiencia con adultos. El porcentaje de parasitismo realizado por las hembras de este parasitoide no fue diferente respecto al control en el tratamiento con spinosad (?22%), mientras que si lo fue para malation (10,9%) (F= 10,253; g.l.= 2-19; P= 0,001) (Tabla 2). Sin embargo, la descendencia fue mayor en el control que en el tratamiento con spinosad y este a su vez mayor que la del tratamiento con malation (Tabla 2) (F= 49,132; g.l.= 2- 21; P< 0,0001).
La duración del ciclo biológico de la descendencia desde huevo a adulto, no presentó diferencias significativas entre ninguno de los tres tratamientos que se situó en torno a los 13 días (F= 1,023; g.l.= 2-131; P= 0,362) (Tabla 2). En el caso de D. tryoni, debido a la alta mortalidad provocada por malation y fention en el ensayo con adultos, solamente se pudo ensayar el tratamiento spinosad frente al control. No se pudo encontrar diferencias entre el control y el tratamiento con spinosad en ninguno de los tres parámetros evaluados: porcentaje de parasitismo (?45%; (F= 0,063; g.l.= 1-19; P= 0,805), descendencia (?3 ind./hembra; (F= 0,069; g.l.= 1-19; P= 0,796) y duración del ciclo de la descendencia (?21días; (F= 1,289; g.l.= 1-63; P= 0,261) (Tabla 2).
Discusión
A la vista de los resultados queda patente el distinto comportamiento de los parasitoides ensayados frente a los insecticidas cebo. Spinosad se mostró mucho más selectivo que malation y fention. Estos resultados podrían explicarse por el distinto modo de acción de los tres insecticidas. Malation y fention son dos insecticidas organosfosforados, cuyo modo de acción es la inhibición de esterasas, en particular la acetilcolinaesterasa en el sistema nervioso del insecto y que matan al insecto por contacto directo, o bien con el producto o bien con los vapores, y también actúan como venenos estomacales por ingestión (LIÑAN, 1997; MATSUMURA, 1975).
Por el contrario, spinosad es una mezcla de espinosinas A y D, que son compuestos macrólidos tetracíclicos producidos por la fermentación de un actinomiceto Saccharopolyspora spinosa Mertz & Yao, que opera como una neurotoxina que actúa a nivel de los receptores nicotínicos de la acetilcolina y de los receptores GABA, y que mata al insecto principalmente por ingestión (SPARKS et al., 2001). Los resultados obtenidos podrían explicarse a partir del trabajo realizado por VARGAS et al. (2002), donde demostraron que el parasitoide de C. capitata, Fopius arisanus (Sonan) (Hym.: Braconidae), aunque pudiera entrar en contacto con gotas de Spintor cebo® no llegaba prácticamente nunca a alimentarse del producto, y por tanto no moría por ingestión.
Por el contrario, y tal como se ha mencionado anteriormente, la exposición a residuos de fention y malation si que podrían suponer la muerte de los parasitoides. Medina et al. (2004) estudiaron los efectos de los mismos insecticidas cebo (fention, malation y spinosad), sobre dos coccinélidos presentes en cítricos, Rodolia cardinalis (Mulsant) y Cryptolaemus montrouzieri Mulsant.
Estos autores concluyeron que spinosad cebo y fention más biocebo® resultaban inofensivos para estos dos depredadores, mientras que malation más biocebo® resultaba altamente tóxico, provocando mortalidades elevadas sobre ambos depredadores. Igualmente, Michaud (2003) observó que spinosad se mostraba prácticamente inofensivo y malation bastante tóxico sobre la mayoría de depredadores más importantes en los cítricos de Florida [Curinous coeruleus Mulsant, Cycloneda sanguinea L., Exochomus childreni Mulsant, Harmonia axydiris Pallas, Olla v-nigrum Mulsant, Scymnus sp. (Col.: Coccinellidae); Leucopis sp. (Dip.: Chamaemyiidae); Pseudodorus clavatus (F.) (Dip.: Syrphidae); Orius insidiosus (Say) (Hem.: Anthocoridae) y Chrysoperla rufilabris Burmeister (Neu.: Chrysopidae)].
Por el contrario, ambos se comportaron como tóxicos sobre los dos parasitoides estudiados Lysiphlebus testaceipes Cresson (Hym.: Braconidae) and Aphytis melinus DeBach (Hym.: Aphelinidae). Parece, por tanto, que la respuesta de los parasitoides, puede ser distinta según la especie diana. En el presente estudio, spinosad cebo fue inócuo para 3 himenópteros D. tryoni, D. isaea y A. pseudococci, pero el 80% de los adultos C. phyllocnistoides resultaron muertos tras 72 horas de exposición al residuo fresco, presentando además el número de progenie por hembra diferencias significativas con el control.
Al igual que lo obtenido con la formulación en cebo por Michaud (2003), la mayor parte de estudios sobre efectos secundarios de spinosad en su formulación normal, resaltan la selectividad que posee este insecticida en general sobre los depredadores, aunque no así con los parasitoides, sobre los cuales actúa negativamente (WILLIAMS et al., 2003). Vargas et al. (2001), en un estudio de campo en cafetales de Hawai (USA), donde comparó las posibilidades de integración de Spintor cebo® o de malation más cebo con la conservación del parasitoide F. arisanus, concluyó que los campos tratados con spinosad eran más fácilmente recolonizados por el parasitoide que los tratados con malation.
A partir de este trabajo de VARGAS et al. (2001), las estrategias de control integrado en Hawai y en otras zonas de América donde C. capitata y otras moscas de la fruta (p.e. Bactrocera cucurbitae Coquillett y Bactrocera latifrons Hendel) siguen siendo plagas clave, se basan en la combinación de tratamientos cebo ecológicamente aceptables con la suelta y conservación de enemigos naturales. Una de las líneas de investigación que se está llevando a cabo en España, va orientada en esta dirección (CASTAÑERA, 2003). Por una parte, se han introducido dos especies de endoparasitoides de C. capitata, uno de huevos F. arisanus y otro de larvas de tercer estadio, D. tryoni, y se está estudiando la fauna depredadora generalista en el suelo de los cítricos que pudiera actuar como agente de control de C. capitata.
En resumen, la mayor selectividad de spinosad frente a malation y fention, sobre cuatro de los himenópteros presentes en los cítricos, hace de este producto una alternativa a los utilizados hasta la fecha en el control de C. capitata y parece más adecuado para su incorporación en programas de control integrado.
Agradecimientos: Agradecer a Eva Garzón, Patricia Chueca, Sandra Santiago y Jose Vicente Falcó del IVIA su colaboración en el presente trabajo. También agradecemos a Jose Miguel Campos y Maria Teresa Martínez del IRTA de Amposta (Tarragona) la cría y cesión de los adultos de Anagyrus pseudococci. Este trabajo se pudo llevar a cabo gracias a la financiación del proyecto INIA (RTA03-103C61) "Control integrado de la mosca del Mediterráneo de la fruta, Ceratitis capitata (Diptera:Tephritidae), en cítricos".
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